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Après la révélation choc de la véritable identité d'Henry, la situation est plus dangereuse que jamais pour Ichabod Crane, enterré vivant, et ses proches. Le cavalier sans tête a enlevé Katrina, l’épouse de Crane. Abbie est prisonnière du Purgatoire , tandis que Jenny a eu un grave accident de voiture. Quant au capitaine Irving, il est derrière les barreaux accusé d’un meurtre qu’il n’a pas commis. Henry est en quête d'une clé qui permettrait à Moloch de sortir du Purgatoire avec une armée de démons. Pris au piège, les deux parviendront-ils à stopper ces plans diaboliques ?

Ichabod pense que le cavalier sans tête prévoit d'accomplir un rituel nuptial qui consiste à l'unir éternellement à Katrina. Abbie et lui disposent de la méthode et de l'élément manquant pour ressusciter une créature fabriquée par Franklin, une arme extraordinairement puissante et la seule capable d'affronter le cavalier sans tête afin de délivrer Katrina qui est retenue prisonnière.

Ichabod et Abbie apprennent en allant rendre visite à Irving qu'Henry Parish est son avocat et a interdit leur visite. La conseillère d'une banque tire sans raison sur l'un de ses collègues. Elle la connait bien et ne comprend pas comment cette femme si douce a pu changer de comportement. Elle est persuadée qu'il s'agit d'un coup d'Henry. Après l'étude des vidéos de surveillance, Ichabod remarque qu'Henry fait circuler une mystérieuse pièce de monnaie qui fait ressurgir le côté sombre des personnes qui la possèdent.

Une petite fille a disparu pendant la nuit. Il s'agit d'une descendante de Daniel Lancaster. Abbie et Ichabod la cherchent dans les bois. Ichabod découvre une flûte faite dans un os humain et commence à jouer lorqu'Abbie rentre en transe. Il parvient à la sortir à temps de cet état et comprend alors que la petite Sarah ne s'est pas perdue mais a été attirée dans le bois par le joueur de flûte.

Abraham, le cavalier sans tête, demande à Henry de vérifier les barrières magiques autour de la maison car il pense que Katrina a peut-être trouvé une solution pour les contourner et prendre contact avec Ichabod. Henry découvre un des pêchés de sa mère et fait appel à un monstre en lien avec le passé d'Ichabod pour tenter de briser l'amour qui existe entre ses parents.

Ichabod est furieux contre Katrina car elle lui cache beaucoup trop de choses depuis leurs retrouvailles. Abbie l'accompagne dans un bar et rencontre Joe Corbin, le fils de son mentor de retour d'Afghanistan. Plus tard, un appel arrive à la police concernant Joe. Ichabod et Abbie se rendent sur les lieux et voient un monstre s'enfuir. Joe est vivant mais a été attaqué et ses deux compagnons ont été tués.

Après avoir infecté sa mère, Henry vient avec du renfort pour prendre Katrina à Abraham. Grâce à l'aide de ce dernier, elle réussit à s'enfuir mais elle est transportée à l'hôpital, d'où Ichabod et Abbie la sorte sans autorisation. Abbie décide de suivre les hommes qui l'ont enlevée et leur donne rendez-vous aux archives. Au retour d'Abbie, Ichabod découvre que Katrina n'est pas souffrante mais qu'Henry fait grandir un démon en elle.

Henry a invoqué une créature, un succube, qui a pris l'apparence d'une femme et séduit ses victimes dans le but de leur voler leur énergie vitale. Lorsqu'ils découvrent la première victime, Ichabod et Abbie savent qu'ils ont affaire à une mort surnaturelle et qu'Henry n'y est pas étranger. Ils commencent à faire des recherches dans les livres de Katrina…

Une série de suicides à l'hôpital psychiatrique oblige la police à investiguer. La shérif Reyes confie l'enquête à Abbie, qui demande de l'aide à sa soeur Jenny. Lorsqu'elles visionnent les vidéos de surveillance de la chambre du premier suicidé, elles n'en croient pas leurs yeux. Dans un angle de la pièce, grâce à un filtre infrarouge, elles voient le fantôme de leur mère et pensent que celle-ci tue les patients de l'hôpital où elle s'est elle-même suicidée.

Abbie et Ichabod tentent de décrypter le journal pendant que Jenny aide Irving à quitter le pays. Katrina contacte Ichabod grâce au miroir pour l'informer que la mission qui consistait à tuer le bébé a échoué. Ichabod arrive à déchiffrer le code et comprend qu'il doit trouver l'épée d'Enoch. Mais ils ignorent qu'Henry sait tout de leur conversation grâce au miroir utilisé par Katrina…

Abbie et Ichabod apprennent par Abraham que l'épée avec laquelle ils comptaient tuer Moloch exige un sacrifice : toute personne qui décide de la manier perdra la vie. Ils comprennent alors que seul quelqu'un dont l'âme est promise ailleurs peut s'en servir. Irving est donc la personne dont ils ont besoin mais ce dernier a disparu.

Après que Henry a tué Moloch, les choses semblent se calmer. Six semaines plus tard, Abbie et Ichabod font la connaissance d'Orion, un ange qui était retenu au purgatoire. À la mort de Moloch, une intense secousse a ébranlé le purgatoire et Orion a pu s'en échapper. Mais d'autres âmes se sont aussi évadées et sa mission est de retrouver les fugitifs pour les anéantir. Katrina tente de redonner sa forme humaine au cavalier sans tête.

Ichabod et Katrina ont été invités à une réception par la société historique de la ville où sont exposés des biens ayant appartenu à la famille Adams. Ichabod y rencontre son ami Grant Hollister, un restaurateur d'oeuvre d'art. Ce dernier lui confie qu'il ressent une présence surnaturelle. Pendant le dîner, il est retrouvé assassiné. Irving s'est livré au commissariat mais Abbie ne sait pas s'il est devenu un agent du mal ou du bien.

Lors d'une soirée avec Jenny, Abbie et Ichabod, Hawley reçoit un appel d'un receleur. Jenny propose de l'accompagner mais il refuse. Abbie reçoit une alerte lui indiquant que la salle des archives est en train d'être cambriolée. Une fois sur place, Jenny aperçoit Hawley qui s'enfuit et se fait attaquer par une mystérieuse créature...

Salomon Kent, un terrible sorcier à l'origine du procès des sorcières de Salem, débarque à Sleepy Hollow. Il dérobe un livre rempli de formules magiques dangereuses dans un musée. Irving tente de regagner la confiance d'Abbie et Henry se bat pour retrouver son identité.

Trois hommes ont disparus alors qu'ils effectuaient des relevés dans un sous-terrain dans le cadre d'un projet de construction d'un parking. Abbie et Ichabod retrouvent le portable d'un des hommes et savent ce qui est arrivé. Irving demande de l'aide à Jenny pour récupérer son alliance qui se trouve dans les pièces à conviction au poste de police. Elle découvre un tatouage sur le bras de ce dernier qui l'inquiète…

Jenny révèle à Abbie qu'elle est convaincue qu'Irving est dans le clan des forces du mal. Ichabod pense pouvoir sauver l'âme de ce dernier mais avant, Abbie et lui doivent se rendre en ville sur les lieux d'une nouvelle affaire qui vient de se produire. Les trois victimes habitent toutes le même quartier et ont eu les mêmes symptômes. Ichabod reconnait le signe de phénomènes liés à l'occulte dans cette affaire...

Abbie se retrouve en pleine guerre d'indépendance suite à un sort jeté par Katrina. Elle doit convaincre Ichabod qu'elle est là pour l'aider. Commence alors une course contre la montre pour tenter d'inverser le sort…

Désormais agente spéciale au FBI, Abbie Mills est contactée par Ichabod Crane, après neuf mois de silence. Incarcéré pour avoir tenté d'importer une mystérieuse tablette dans le pays, celui-ci fait appel à elle pour être libéré. Abbie enquête sur la mort de deux chasseurs, qui auraient été attaqués par une bête sauvage dans un parc. Mais Ichabod découvre une empreinte sur les lieux du drame qui lui fait penser à une présence démoniaque...

Avec Ichabod, Abbie se rend sur les lieux du crime de Paul Everett. Sur place, elle fait connaissance de son nouveau supérieur, Daniel Reynolds, un ancien camarade de classe. Après avoir croisé Pandore, Ichabod est persuadé que la mort de Paul Everett est due à une entité surnaturelle. Par ailleurs, Joe Corbin appelle Jenny pour obtenir des informations sur les aventures surnaturelles de son père.

Ichabod Crane et Abbie Mills se demandent ce que Pandora leur réserve désormais. Cette dernière fait bientôt sortir de sa boîte, une dague ayant le pouvoir de transformer son propriétaire en tueur, comme un certain Nelson Meyers, amoureux fou de sa collègue... Pendant ce temps, Jenny et Joe sont à la poursuite de l'éclat d'Anubis, une pierre qui semble avoir de l'importance.

Pandora cherche à créer une vague d'angoisse dans la ville de Sleepy Hollow avec un nouveau démon sanguinaire, l'Abyzou. Ne pouvant pas être vue des adultes, cette créature nocturne se nourrit... de l'âme des enfants. Plusieurs familles sont plongées dans le désarroi. Dans le même temps, Jenny découvre l'identité de la femme qui lui avait dérobé le précieux éclat.

Après la visite de Crane et Mills à l'Institut Jefferson, Brennan a organisé le rapatriement à Sleepy Hollow des restes du général Howe, commandeur des forces britanniques pendant la guerre d'Indépendance. Or, avant d'arriver à destination, le général est ressuscité par Pandora. Mills et Crane décident alors de solliciter l'aide de Bones et Booth pour les aider à localiser le cercueil originel de Howe.

L'enquête de Jenny et Joe sur le passé du shérif Corbin se trouve mêlée à une enquête fédérale et Abbie demande à sa soeur de stopper ses recherches sur Atticus Nevins. Pandore libère un dernier démon, une créature démoniaque du nom de Soucouyant...

Reynold se rend à Washington pour faire le point sur l'affaire Nevins et confie les commandes à Abbie en son absence. Des changements physiques commencent à se manifester sur Jenny, conséquences d'un contact avec le cristal brillant contenu dans l'éclat d'Anubis. Pendant ce temps, Nevins réveille de nouveaux démons provenant de la boîte de Pandore.

Abbie reproche à Reynolds de ne pas l'avoir informée de la mission secrète de Sophie Foster, l'agent infiltré auprès de Nevins. Pandore réveille son bien-aimé, un être réincarné et puissant. Grâce à son vécu et aux écrits dont il dispose, Ichabod pense détenir la solution pour retrouver Jenny et la sauver des griffes de Pandore...

Un mois après le sacrifice d'Abbie, Ichabod et Jenny sont toujours à sa recherche. Pour la localiser, Jenny et Joe cherchent la carte de Blavatsky qui permet de détecter les présences démoniaques mais celle-ci est à présent en possession de Randall Martin. Ichabod tente une incantation de localisation avec une cruche lydienne pour repérer Abbie mais la présence de l'agent Foster sur les lieux de l'enchantement va les lier dans cette recherche...

Prisonnière dans un lieu étrange et sinistre, Abbie cherche à s'échapper. Ichabod tente un voyage astral pour la ramener à Sleepy Hollow. Pour cela, Ichabod, Jenny et Joe doivent récupérer 3 objets appartenant à la famille Mills. Joe et Jenny vont chez Ezra Mills, le père de Jenny et Abbie, pour récupérer le 3e objet indispensable...

Reynolds sollicite Abbie sur un double homicide. Mais une fois sur les lieux, Abbie se rend compte qu'elle n'est pas prête à reprendre le travail. Rappelé par Pandore et son bien-aimé, l'héritier, créature créée par Abbie et Ichabod pour vaincre le cavalier sans tête, est de retour à Sleepy Hollow...

Jenny accepte de rencontrer son père et en apprend plus sur son départ pendant son enfance. Abbie reçoit un étrange message lui donnant rendez-vous. Elle y retrouve Atticus, attaqué par une créature démoniaque invincible que lui seul semble pouvoir vaincre...

Abbie semble reprendre le cours de sa vie, mais Ichabod et Jenny ont de sérieux doutes sur son état. L'enquêtrice intervient sur le meurtre d'un couple d'antiquaires, qui a été attaqué par une bête dotée d'attributs de plusieurs créatures : une tête de bouc, la queue d'un scorpion... Cela rappelle à Abbie et Ichabod une légende urbaine vieille de deux siècles : le diable de Jersey serait revenu à Sleepy Hollow.

Ichabod fait appel au professeur Cranston, expert en matériaux ésotériques. Il cherche à décrypter le symbole reliant Abbie au « Bien-aimé ». De son côté, l'enquêtrice participe tout le week-end à un stage de survie en forêt avec d'autres agents du FBI. Elle fait équipe avec Foster tandis que Reynolds est avec Ronnie. Mais une créature maléfique, envoyée par le Bien-aimé, ne tarde pas à les attaquer...

A la recherche d'Abbie, le Bien-aimé rend visite à Ichabod. Ses pouvoirs ont déclenché une réaction puissante de l'emblème de Thura, en possession de Crane. Tous deux sont faits prisonniers derrière une barrière magnétique. Abbie va demander des explications à Pandora, et se voit alors contrainte de coopérer avec elle pour pouvoir libérer Ichabod...

Le Bien-aimé a recouvré la quasi-totalité de ses pouvoirs. Ichabod cherche une solution dans son passé auprès de Betsy Ross pour le stopper. Un matin, Abbie et Jenny reçoivent la visite de leur père, Ezra. Pendant ce temps, attaqué par un démon dans un parking, Reynolds est sauvé par Abbie et Ichabod. Du coup, il découvre toute la vérité sur les activités et les recherches du duo.

Il reste huit heures avant que le Bien-aimé n'atteigne toute sa puissance. Ichabod et Abbie poursuivent leurs recherches pour trouver les catacombes, accompagnés de Jenny, Joe, Foster. Même Reynolds se joint à eux. Pandora leur donne des instructions détaillées pour les aider et les prévient : le Bien-aimé possédera le pouvoir total du panthéon des anciens dieux s'ils échouent...

Dans les catacombes, Abbie et Ichabod restaurent la boîte de Pandore, seul espoir pour anéantir le Bien-aimé. Pour cela, Abbie se sacrifie... au grand désespoir d'Ichabod et de Jenny, impuissants. Comprenant qu'ils se sont fait manipuler, tous deux demandent des explications à Pandora. Puis, Crane pense encore pouvoir sauver sa partenaire en faisant appel au cavalier sans tête.

Alors que Crane tente de s'habituer à la vie sans Abbie à Washington, il est amené à s'allier avec l'agent Diana Thomas tandis qu'un ennemi mortel fait son apparition.

Crane et Diana enquêtent sur un meurtre qui les rapproche de leur ennemi. Crane est sous le choc quand il découvre qui est la fille qui lui apparaît en vision.

Absorbé par son emménagement et son combat contre le Cavalier sans tête, Crane se demande s'il doit tout dire à Diana au sujet de sa fille.

Entraîné par un démon dans la Grotte du désespoir, Crane se retrouve prisonnier d'un purgatoire imaginaire où son âme est tourmentée par un procès dont il est l'accusé.

Un fantôme du passé de Malcolm Dreyfuss apparaît pour prendre sa revanche et révéler la vérité sur le marché conclu par le milliardaire.

Tandis que Crane apprend la vérité sur son immortalité, le retour à Sleepy Hollow ranime des souvenirs douloureux pour Jenny et lui.

Quand un démon commet une série de meurtres, les indices mènent à Dreyfuss. Diana doit gérer le retour de son ex-mari, père de sa fille Molly.

L'équipe tente de comprendre comment une vidéo provoque la combustion de celui qui la visionne. Dreyfuss a des visions de conquête des États-Unis.

Diana spécule sur le statut de sa fille, tandis qu'un ami imaginaire issu de l'enfance de Molly revient pour semer le chaos dans leur vie.

L'équipe combat un démon qui pousse ses victimes à se gaver avant de les faire mourir de faim. Certains éléments du véritable plan de Dreyfuss commencent à émerger.

L'arrivée d'une mystérieuse femme au Caveau déconcerte l'équipe. Qui est-elle et quel est son rôle dans le projet de Dreyfuss ?

Lara montre à l'équipe un aperçu du futur dystopique dans lequel Dreyfuss est au pouvoir. Celui-ci s'allie avec une réminiscence du passé de Crane.

Alors que Dreyfuss contrôle la Maison-Blanche et que ses Cavaliers passent à l'action, Crane et son équipe parviendront-ils à empêcher sa victoire absolue ?