Peggy Carter begibt sich von New York City nach Los Angeles, da der neue SSR-Chef Daniel Sousa um Verstärkung gebeten hat. Agent Carter soll ihm bei der Aufklärung eines mysteriösen Todesfalls helfen. Eine weibliche Leiche wurde in einem See gefunden, der während der Hitzewelle ausgetrocknet ist. Bei der Autopsie zeigt sich, dass der Körper in der Dunkelheit leuchtet. Agent Carter vermutet eine Verbindung zu einem früheren Fall rund um das Unternehmen „Isodyne Energy“ hin.

Jason Wilkes ist bereit, Agent Peggy Carter bei der Aufklärung des mysteriösen Todes einer Frau zu helfen, deren Leiche in einem See gefunden wurde. Wilkes erklärt Agent Carter, dass die Firma Isodyne versucht hatte, den Erfolg des Manhattan Projects zu wiederholen. Die Frau muss vor ihrem Tod mit gefährlichem Material in Berührung gekommen sein. Diese Entdeckungen könnten sowohl Agent Carters Karriere zerstören als auch fatale Folgen für alle Menschen in ihrem Umfeld haben.

Peggy (Hayley Atwell) sucht weiter nach der Wahrheit über Zero Matter und stößt in ihrem Mordfall auf zahlreiche Ungereimtheiten und Lügen, was sie auf einen Kollisionskurs mit ihren Vorgesetzten führt - und das erst recht, als auch noch Howard Stark (Dominic Cooper) dazwischenfunkt.

Agent Peggy Carter und ihre Kollegen von der SSR kommen dahinter, dass der Hollywood-Star Whitney Frost ein gefährliches Geheimnis versteckt und sie begreift, dass sie die gefährlichste Widersacherin ist, die sie je hatte.

Während die präzise Vorgehensweise von Edwin Jarvis und seine Fähigkeit, schnell zu denken, einer ultimativen Prüfung unterzogen werden, ist Peggy Carter vollauf damit beschäftigt, eine Atomexplosion zu verhindern, die ganz Kalifornien zerstören könnte.

Peggy Carter sieht ein, dass sie Wilkes ohne fremde Hilfe nicht retten kann.

Jarvis muss lernen, dass man keine zu großen Versprechen machen sollte.

Die SSR bekommt bei der Bekämpfung von „Zero Matter“ Schützenhilfe von Howard Stark, der auch daran arbeitet, diese Bedrohung ein für alle Mal aus der Welt zu schaffen. Währenddessen versuchen Agent Peggy Carter und Daniel Sousa, Whitney Frost zu einem Deal zu bewegen.

Peggy Carter versucht verzweifelt, Dr. Wilkes zu retten und Whitney Frost aufzuhalten. Jack verfolgt derweil einen eigenen Plan, um Whitney und Vernon Masters zur Strecke zu bringen. Allerdings funktioniert dies nicht wie erwartet. Jarvis macht Peggy ein überraschendes Geständnis. Schließlich ist es Thompson, der eine Wende vollführt, die zum Untergang aller beitragen könnte.

Um Zero Matter ein für alle Mal auszuschalten, braucht Agent Peggy Carter unbedingt Howard Stark als Verbündeten. Auf die beiden wartet eine Mission, die so gefährlich ist, dass es durchaus sein könnte, dass sie beide nicht mehr lebend daraus zurückkehren.