Star Wars: The Acolyte se ambienta 100 años antes del surgimiento del Imperio Galáctico, en los últimos días de la Alta República, y sigue a Osha Aniseya, una antigua Padawan acusada de asesinato, y su Maestro Jedi, Sol, mientras investigan crímenes que les revelarán una conspiración oscura. Mientras investigan, descubren que la hermana gemela de Osha está implicada. El dúo se va enfrentando a peligros físicos y emocionales, entre los que se incluyen batallas con brujas de la Fuerza, viejos Jedi caídos, entre otros enemigos. Todo el viaje y toda la investigación culmina con un enfrentamiento que cambiará el destino de los dos protagonistas.