病弱な妹・緋名子を守るため、油百七の申し出を受け入れることを決めた煌四は、油百七の娘・綺羅と燠火家の主治医・焚三に出会う。焚三から「責任を持って緋名子を治療する」という温かい言葉をかけられた煌四は、涙を流す。一方、回収車から逃げ出した火穂を追いかけた灯子は、決まりを破ったとして次の村で回収車を降りるよう、乗員頭の炸六に言われていた。そのことに納得のいかない紅緒は、照三に灯子を助けるよう詰め寄る。

高熱を出した緋名子ひなこが焚三たきみの病院に入院することに。その話を聞き、母・火華ひばなに真実を告げるよう詰め寄る綺羅きらは、薬を振りかけられ、意識を失う。その様子に凍りついていた煌四こうしの頭上を飛び越え、何者かが火華に襲いかかる……。一方、灯子とうこと明楽あきらは、神族に願い文を届けるために神宮へと向かう。その途中、ひばりが現われ、姫神・手揺姫たゆらひめや千年彗星〈揺るる火〉にまつわる世界の真実を伝え、彼女たちの行く手を阻む。

神族の結界が破られ、黒い森から蜘蛛が首都へ攻めてくる。煌四は、クンとともに自らが開発した雷撃砲で蜘蛛たちの侵攻を防ぎ、炉六も発火しかけた腕を切り落としてまで戦っていた。一方、避難する工員たちとともに、街にたどり着いた灯子は、燠火家の侍女の案内で綺羅と再会。しかし、屋敷では綺羅を巡り、予期せぬ出来事が起こる……。

ひばりが見せる幻によって、焚三が水の氏族という正体を隠しながら、緋名子の体を作り替えたことを知った煌四。怒りに震える彼に、ひばりは、綺羅が揺るる火の入れ物となる“依巫”に選ばれたことを告げる。恐るべき計画が水面下で進んでいたのに気付かなかったこと、自らが開発した雷瓶で多くの命を奪ったことに、煌四は絶望する。一方、地下道を使い、明楽の後を追う灯子は、再び揺るる火と出会い、彼女の悲しみに触れる。

灯子や明楽そして炉六とも別れて行動していた煌四は、妹・緋名子に続き、工場地帯で木々人・キリとの再会を果たす。一方の灯子たちも、火穂と再会。「明楽が新しい王になれ」という照三からの伝言を受け取り、再び神宮へと足を進める途中、灯子たちは、娘の綺羅を探す火華と出会う。そして、巨大な木々人・クヌギによって、神宮へたどり着いた煌四は、焚三から、緋名子を渡せと告げられる。

焚三の研究の目的は、人々が炎魔の火に頼らない生活が成立することの証明だと聞かされた煌四。そんな彼の前に、綺羅の中にいる揺るる火が姿を現わす。焚三は揺るる火へ、千年彗星に戻るか、綺羅を依巫とし、姫神の座に就くのかを選べと迫る。そこにひばりも現われ、焚三と対立する中、綺羅が自我を取り戻し、神族たちに煌四と緋名子を巻き込むなと懇願する。一方、灯子はクヌギの近くで置き去りにされていた灰十の鎌を見つけ出す。