砂の里に急ぐ道すがら、テマリと合流するカカシ班。隊列を乱してまで先を急ぐナルトを諌めるカカシだが、ナルトは暁に対する激しい怒りを爆発させる。体に化物を飼うという、同じ苦しみを分かち合う仲間として心から我愛羅の身を案じるナルト。その涙はテマリの心を深く揺さぶる。一方、瀕死の状態で回収されるカンクロウ。早速治療が施されるが、その身に受けた未知の毒のせいで解毒は不能。このままでは二、三日の内に命が尽きると判明する。

倒された鬼鮫とイタチは『象転の術』によって姿と能力を模されたまったくの別人だった。これを時間稼ぎと読むチヨバアとカカシは、既に暁は我愛羅から尾獣を引き剥がしにかかっていると推測、焦りをにじませる。状況が把握できないサクラとナルトに『尾獣』とそれを宿す『人柱力』の関係について語り始めるチヨバア。その衝撃の内容に『人柱力』であるナルトの運命を重ね、サクラは思わず一筋の涙を流す。

三代目風影の砂鉄攻撃を怪力で押し返すサクラ。「医療忍者に最も必要な能力は、攻撃に対する回避能力」その信念の元、修業期間中綱手に徹底的に鍛えられたサクラは短時間の戦闘にもかかわらず、早くもサソリの攻撃パターンを見切り始めていた。このままでは時間を食うと判断したサソリは、チャクラ消費を覚悟で広域にて標的を捉える「砂鉄界法」を繰り出す。空間を覆いつくす絶対不可避の砂鉄攻撃は、遂にサクラに毒を伴う手傷を負わせ――！？

我愛羅と共に砂隠れに凱旋するナルト達を歓迎する里人たち。しかしナルト達はサソリから得た情報を報告する為、直ぐに木ノ葉に戻る必要があった。チヨの墓参りを済ませ、別れを惜しむ一同。照れるナルトは我愛羅に促され、別れの握手を交わす。一方、森はずれの荒野では暁のゼツと手下トビの前に、満身創痍のデイダラが現れる。デイダラは自爆分身を陽動に逃げおおせていたのだった。さらに木ノ葉では謎の少年サイをカカシ班に潜入させようという動きが――！？

仇敵である大蛇丸の出現を受け、いきなり九尾の力を解放するナルト。その驚異的な力を目の当たりにしたヤマトはナルトの四本目の尾を見、命を落としかけたという自来也の話を思い出していた。ナルト自身の体をも蝕む九尾のチャクラを押さえ込む事こそヤマトに託された使命だったのだ。――そして明らかになるヤマト木遁忍術の秘密。しかし大蛇丸への怒りが引き金となり、ナルトは三本目の尾を発動する…！

ヤマトの先導によってサイの居所を突き止めるカカシ班。早速ダンソウによる「木ノ葉崩し計画」について問い詰めるが、不思議な事にサイはあっさりと計画の全貌を暴露する。全く悪びれない態度に苛立つナルト達だが、根の者であるサイは「自分は存在しない者」と言い放つ。しかし一連の行動からサイの意識下にある強い思いを感じ取るサクラは、サイに絵本を返却し、その行動に隠された矛盾を指摘するのだった。

自分が戦闘能力抜群のチャクラ「風」の性質を持つ事を知り、修業に熱が入るナルト。しかしなかなか進まない状況に業を煮やしたナルトは、早速影分身の特性を生かして同じ「風」のチャクラを持つアスマにコツを聴きに行く事に。一方その頃、綱手は国境付近の村で起きた襲撃事件についての報告を受けていた。敵が「暁」である可能性を考慮し、調査開始を命ずる綱手。できればナルトに修業期間を与えてやりたいと考えていたが、万が一にも暁にナルトの居場所を特定されるのは避けたい――そう判断する綱手は、一時ナルトの修業を中断させ、カカシ班に任務を与える決断をする。

敵対しかねない雨隠れの忍との密会という、不審行動をとるダンゾウを拘束する綱手。しかし、密会の相手は木ノ葉の草であった。情報によると墓荒らしの四人組の狙いはソラであるらしい。木ノ葉にとって危険な存在になりかねない、ソラの抹殺を唱えるダンゾウ。ダンゾウを制止しようとする綱手だが…。一方、アスマこそが父の仇であるという確信を得て、ショックを受けるソラ。憎悪に駆られるソラはフリドの導きのままに――一度は心を許しかけた、木ノ葉へと刃を向けてしまう。

戦いの爪跡の残る木ノ葉では復興作業が進められていた。作業を手伝う木ノ葉丸達の姿に、生徒達の成長を実感するイルカ。一方、自来也との調査から戻ったカカシは、綱手に暁が動き出した旨を報告していた。新術開発が中断したままのナルトの身を案じる綱手だが――その頃、雷の国雲隠れの里では飛段と角都による二尾狩りが終盤を迎えつつあった。

飛段の術により瀕死の重傷を負うアスマ。暁によってそれぞれ窮地に追い込まれ、絶体絶命のシカマルたち。しかしそこに駆けつけたのは、イノとチョウジをはじめとする木ノ葉の増援部隊だった。仲間達を救出し、再び暁とにらみ合う木ノ葉達だが――何者かの突然の介入により、暁達は突如撤退してゆく。辛くも戦闘を回避した木ノ葉勢だが…急所を貫かれたアスマには最期の時が迫っていた。

遂に新術にて角都を倒したナルト。カカシはその姿に訪れつつある世代交代の時を感じ取る。綱手は里に戻った一行をねぎらい、アスマ班とヤマト班にしばしの休息を与える事に。アスマの墓前で妊娠中の紅に会ったシカマルは、アスマの残した『玉』を今度は自分が守ると宣言するのだった。一方、角都戦で痛めたナルトの右腕は思いの他重症だった。風遁螺旋手裏剣の危険性を把握した綱手は、ヤマトとカカシに二度とナルトに新術を使わせないよう警告する。――その頃、遠方の地では大蛇丸の次なる計画が動き出そうとしていた。

ガマとのコラボ忍法を成功させ、結界を粉砕してカカシ班の元に駆けつけたナルト達増援班。しかし、ナルトの新術は流体を結晶化させる紅蓮の能力により返り討ちになってしまう。戦況を不利と判断するカカシは増援班の協力の元、盾に取られたヒナタを奪還し、辛くも戦闘から離脱する事に成功する。木ノ葉に追い討ちをかけようとする紅蓮だったが、現れたカブトに促され、本来の任務に戻る事に…。たどり着いた湖で再び行われる実験の果てに紅蓮たちが目にしたものとは ――？

怒れる三尾から紅蓮の身を守ろうと、限界を超えた力を発揮する幽鬼丸。その決意に心を打たれる紅蓮は、幽鬼丸の母を殺した己の罪を心から悔いる。しかし幽鬼丸が力尽きるのと同時に、コントロールから解き放たれた三尾は己を操る幽鬼丸に激しい怒りをぶつけ、亡き者にしようと攻撃を加えるのだった。執拗な攻撃から必死に幽鬼丸を遠ざけようとする紅蓮だが――そんな互いを想い守りあう二人の関係を冷静に眺めている人物がいた。そして紅蓮に、最大の窮地が訪れる…！

古き肉体を脱ぎ捨て、白大蛇の姿と化す大蛇丸。サスケの肉体を得ようと襲い掛かる大蛇丸の脳裏に、両親の墓前で見た白蛇の抜け殻の思い出がよみがえる。写輪眼への渇望に突き動かされるまま、遂にサスケの自由を奪う大蛇丸。やがてはじまる、誰も抗えない『転生の儀式』とは…。やがて薬の調合から戻ったカブトは信じられない光景を目撃する。――西の空に血のような夕日が沈む時、一つの時代が終わりを告げる。

カカシの指揮の元、ポイントを定め、イタチの探索を開始する木ノ葉達。木ノ葉達はカカシの忍犬を用いて、各自情報を求めて散開する。一方、『蛇』の面々もまたイタチの情報を集めるため、各自で動き出していた。サスケの匂いを探知した忍犬に導かれ、町を訪れたサクラは香燐と接近するが…。また、時を同じくして、目標に向け動き出すデイダラとトビ。デイダラの目標は「サスケ」か、それとも「ナルト」なのか――？　ギリギリと高まる緊張の中、サスケとナルトそれぞれの前に、思いがけない人物が現れる。

予測される戦闘に備え、体内からナルトの八卦封印の鍵を司る巻物蝦蟇を蔵出しする自来也。捕らえた下忍の一人をガマ五郎に託し、自分は下忍の姿を借りて偵察任務を再開する。しかしその動きはペインに察知されていた。突如、自来也に襲い掛かる紙ふぶき。咄嗟に攻撃を回避する自来也だが、眼前に現われたのはかつての弟子の一人、小南だった。そしてもう一人――変わり果てた姿のかつての教え子が自来也の前に立ちはだかる。

ナルト達はトビによる足止めに手を焼かされていた。幻術などでは説明の付かない不可思議な術に対抗するため、寄壊蟲による広範囲型攻撃を展開するが、すべての攻撃は届かず、かわされてしまう。しかしそこに突如ゼツが現れ、サスケとイタチの戦いが終結した事を告げるのだった。驚く木ノ葉達をあざ笑うかのように姿を消してしまうトビとゼツ。ナルト達はヒナタの白眼探知で戦闘場所を特定し、サスケの元に急ぐのだが…。

里に到着し、ナルト達と別れたホタル。しかしそこには既にマガキ衆の手が回っていた。追い詰められ禁術を渡すように迫られるホタル。絶体絶命のその時、現れたのはウタカタだった。シラナミはウタカタが霧隠れのビンゴブックに乗っている賞金首である事に気付くが…。一方、ホタルの様子が気になり、土蜘蛛の里へと戻るナルト。しかし村人達は消えたホタルを探そうとしてはいなかった。その冷淡な態度に憤るナルトだが、ナルトを追って戻ったヤマトに諭され、ホタルを探索する事にする。

妙木山にて、フカサクより仙術の修業を受けるナルト。その第一の課題は『動くな』と言うものだった。自然エネルギーを取り込むには膨大な時間がかかるという。修業時間の制限があるナルトが難色を示すと、フカサクは時間短縮のための秘策を提案。しかしその修業法にはとんでもない危険が潜んでいた。ナルトは無事修業を続けることができるのか。そして仙人になれる者の条件とは…。

ガマブン太たちが倒され、ついにペインに押さえ込まれてしまうナルト。仙人モードで対抗しようとするが、餓鬼道にチャクラを吸収され、仙術モードを強制解除されてしまう。フカサクは自来也の時同様に、ペインの輪廻眼の繋がりを断ち切るため、シマと共に幻術の準備を始めるが…。一方、シズネの死に報いる為にも、ペインの本体を見つけ出す事を固く誓うシカマル達。更なる情報収集を始めようとしたその時、山中いのいちが気付いた重大な事実とは…。

ナルトの選択に共感し、全てを賭けると決めた長門は最後の大術「外道・輪廻転生の術」を放つ。それは長門の命と引き換えに、この戦いで命を落とした忍達の魂をこの世に呼び戻す、禁断の術だった。息絶えた長門と弥彦の遺体を連れ帰ろうとする小南。弥彦と長門の夢を受け継いだナルトは、師匠と兄弟子から貰った大切なものを胸に、変わらずに平和を掴み取ってみせると小南に約束する。

ペイン戦直後、火の国の大名殿では、大名の前にご意見番、ダンゾウ、シカク、などの重役が集まり、木ノ葉の里復興の為の会議が行われていた。ダンゾウは倒れた綱手に代わる新たな火影を選出すべきと提案するが…。一方、木ノ葉の里ではカカシとナルトが綱手の見舞いに訪れていた。意識が戻らない綱手を案じるナルト。その横顔を目にしたカカシは第7班結成直前の、とある出来事を思い出す。

猫科の肉球スタンプを集めた書『肉球大全』を完成させるため、サスケ達第七班に最後の一枚を取ってくるよう依頼する武器商人の猫バア。Ｄランク任務の為、カカシ抜きの７班が任務に向かう事になるが、その最後のターゲットというのは忍猫界の裏を仕切る超大物・猫又だった。難攻不落の砦に守られ、数多の忍猫を従える猫又の元に潜入する為、ナルト達がとった秘策とは。そしてその任務には衝撃の秘密が隠されていた…

ナルトの驚異的な成長に焦りを覚えるサスケ。イタチに歯が立たなかった己のふがいなさに苛立ち、ナルトとの対立を深めつつあった。このままでは任務に支障をきたしかねないという綱手の判断で、サスケとナルトに別々の任務を与えて、冷却期間を設ける事に…。ナルトとサクラは大名縁者の娘ナホを村まで送るという任務につくが、何故かナホは護衛をサスケに頼みたいと駄々をこねる。一方、火の国領内に入り込んだ忍の偵察に出るサスケとカカシは、とんでもない事実に突き当たっていた。

マダラの宣戦布告を受けた影達は雷影を長とし、忍連合軍を結成。早速、大名の承認を求める事になる。その頃、鉄の国の宿屋ではナルトの元にサクラたち一行が到着していた。サクラがナルトに切り出した「大事な話」の内容に驚くナルトだが――。また同じ頃、遠方の地では演歌忍者キンちゃんに弟子入りしているキラービーの元に招かれざる客、暁の干柿鬼鮫が到着していた…

あわやという所で、サスケからサクラを奪い返すナルト。サスケの行動をとがめるナルトに、サスケは自らの手でダンゾウを殺めた事を告げる。うちは一族を穢した木ノ葉の全てを殺しつくし、うちはを浄化すると宣言するサスケ。その闇の深さに言葉を失うサクラ。カカシは師である者の勤めとして二人を逃がしサスケと闘おうとするが――隙を突かれてナルトに止められてしまう。制止を無視して、サスケ目掛けて突っ込んでいくナルト。迎え撃つサスケ。今、渾身の螺旋丸と千鳥がぶつかりあう。