Rin Okumura fängt an sich Sorgen um seine Zukunft zu machen, als sein Zwillingsbruder Yukio auf die angesehene True Cross Akademie kommt. Als er von seinem Ziehvater Shiro zu einem Bewerbungsgespräch geschickt wird, begegnet Rin einer dämonenartigen Kreatur und richtet Chaos im Laden an.

Rin gerät in Aufruhr, als Shiro ihm sagt, dass er Satans Sohn ist! Shiro gibt ihm das Koma-Schwert und warnt ihn, es niemals zu ziehen. Dann versteckt er ihn im Keller des Klosters. Draußen beginnt ein erbarmungsloser Kampf ...

Rin schwört, ein Exorzist zu werden und wird von dem mysteriösen Mephisto, einem Freund ihres verstorbenen Vaters, zur True Cross Akademie gebracht. Später macht sich Rin auf den Weg zur Paukschule für Exorzisten und Mephisto warnt ihn: "Du musst geheim halten, dass du Satans Sohn bist."

Als Yukio sich eines Falles annimmt, begleitet Rin ihn zum Laden für Exorzimusbedarf. Dort trifft er Shiemi, ein Mädchen mit kranken Beinen, das im Garten arbeitet. Yukio schaut sich Shiemis Beine an, und als er Spuren von Dämonen findet, spekuliert er, dass der Garten die Ursache sein könnte.

Rin schläft immer im Unterricht, was den Musterschüler Suguro nervt. Suguro strebt an, ein Exorzist zu werden, damit er den Tempel seiner Familie in Kyoto wieder aufbauen kann. So einen Bummelanten als Mitschüler zu haben, ist mehr als er ertragen kann.

Die täglichen Mahlzeiten bereiten Rin in der Schule die größten Kopfschmerzen. Auf Yukios Rat hin beginnt Rin, in der Küche des Schülerwohnheims zu kochen und das Mittagessen in der Nacht zuvor zuzubereiten. Doch am Morgen ist das ganze Essen verschwunden!

Um ihre Scheu zu überwinden schwört Shiemi insgeheim, dass sie "Freunde findet", doch das wird von ihrer Schwerfälligkeit vereitelt. Nachdem sie im Unterricht ihre Fähigkeiten als Bändigerin vorgeführt hat, bittet sie Izumo endlich, ihre Freundin zu werden! Bald darauf veranstaltet die Paukschule für Exorzisten ein Trainingslager.

Izumo ist am Boden zerstört, weil sie es nicht geschafft hat, ihren besten Freund zu retten, und lässt ihren Frust an Suguro aus! Ihr Streit eskaliert, bis die ganze Klasse involviert ist, und alle werden zum Nachsitzen verdonnert. Plötzlich werden die Schüler von dem Ghul attackiert, mit dem Rin am Tag zuvor gekämpft hat.

Bei ihrem ersten gemeinsamen Kampf überleben Rin und die anderen nur knapp einen entsetzlichen Angriff. Plötzlich stehen Mephisto und die Lehrer der Paukschule vor ihnen. Yukio spürt, dass etwas am Verhalten von Noihaus nicht stimmt und konfrontiert den Lehrer, nur um zu erfahren, dass ...

Nach der Aufregung über seine Beförderung zum Exwire ist Rin bald von den vielen Hausaufgaben abgestoßen. Dann wird Yukio zu einer dringenden Mission gerufen! Der Begleiter der Ritter von True Cross hat die Kontrolle verloren, und Yukio muss mit der Krise fertig werden.

Yukio is counting the moles on his body in the bathroom of the dorm, but suddenly notices a strange pattern of moles that hasn't been there before...

Rin, Shima und Izumo wurden auf eine Mission geschickt, aber am Ende müssen sie arbeiten. Sie treffen einen Jungen namens Yohei und erfahren vom "Dämon des Meeres". Yohei hat wegen dieses Monsters seinen Vater verloren und will Rache. Rin und die anderen machen sich Sorgen und wachen über ihn.

Die Klasse untersucht Sichtungen von Geistern in einem Vergnügungspark. Rin und Shiemi bilden ein Team und finden den Geist eines Kindes. Er läuft weg und macht das Ganze zu einem Fangspiel! Als Rin von Shiemi getrennt wird, stellt sich ihm Amaimon, der König der Erde, entgegen.

Der Oberexorzist erster Klasse, Shura Kirigakure, beendet den Kampf zwischen Rin und Amaimon. Rin erfährt, dass Shura einmal ein Schüler von Shiro war, und dass Shura ihn eliminieren will – "die Aufgabe, an der mein Mentor gescheitert ist!"

Das erste Semester ist beendet und das bedeutet Sommerferien für die Schüler der True Cross Akademie. Aber für Rin und die anderen Exwires gibt es kein Ausruhen: Unter dem Vorwand, einen Campingausflug zu machen, müssen sie an einem 3-tägigen Training teilnehmen, um sich auf einen echten Kampf vorzubereiten.

Suguros gemeinsame Strategie zahlt sich aus und der Erfolg der Exwires ist in Sicht. Doch dann taucht ein gigantischer Mottendämon (cuchi) auf und attackiert Rin genau dann, als er nicht aufpasst.

Yukio isn't sure if its a dream or the future, but an old family photo of Shiemi with her mother and grand-mother leaves him surprised...

Rin erliegt während seines Kampfes mit Amaimon der Macht der Flammen und dreht durch! Er erlangt seine Selbstkontrolle wieder, als seine Kräfte erschöpft sind ... nur, um dann auf der Stelle von dem derzeitigen Paladin Angel gefangen genommen zu werden!

Die Anhörung zieht sich hin, und der Orden sieht sich nicht in der Lage, über Rins Schicksal zu entscheiden, da Mephisto verkündet hat, er sei "eine Waffe, um Satan entgegenzuwirken". Doch dann geschieht etwas ...!

Rin ist gerade beim Training, um zu lernen, seine dämonischen Flammen zu beherrschen, als sich ein gigantischer vogelähnlicher Dämon im Sturzflug auf ihn stürzt! Nachdem er verjagt wurde, werden alle Mitglieder der Paukschule losgeschickt um herauszufinden, wie der Dämon in die Akademie eindringen konnte ...

Die Schüler der Paukschule für Exorzisten haben Riesenspaß mit Shimas Wahrsagung, die auf Geburtstagen basiert. Als sie feststellen, dass Izumos Geburtstag vor der Tür steht, kommen sie auf die Idee, eine Überraschungsparty für sie zu schmeißen!

Rin is hiding his long tail that is wrapped around his chest and takes a prank on Shiemi too far...

Das Southern Cross Kloster, in dem Rin und Yukio aufgewachsen sind, wird von einem mysteriösen Angreifer attackiert, der eine geheimnisvolle Nachricht hinterlässt.

(* Filler-Folge gemäß animefillerlist.com)

Der Angreifer ist entkommen, aber nach dem Angriff im Kloster fangen die Dinge erst wieder an, sich zu beruhigen. Gerade dann erscheint jemand vor Yukio!

Angesichts der jüngsten Ereignisse wird Mephisto aus seiner Position als Direktor entlassen. Die höchsten Berater des Ordens werden ebenfalls abgesetzt, um den Weg für Ernst zu ebnen, damit er Papst werden kann. Und der neu ernannte Schulleiter der japanischen Zweigstelle ist ...

Ernst schmiedet Pläne, mit dem Blut von Rin, dem Sohn Satans, das Gehenna Tor zu öffnen. Um seinen verwundeten älteren Bruder zu beschützen, bietet Yukio an, seinen Platz einzunehmen.

Mephisto, Amaimon and Behemoth are playing video games and eating snacks, but Amaimon's hunger knows no bounds...

Horden von Dämonen strömen aus dem Tor von Gehenna und attackieren nun wahllos Menschen der Stadt der True Cross Akademie! Unterdessen wurde Rin von Suguro und Shiemi gerettet und kommt langsam zu sich. Was Rin sieht, als er aufwacht, ist ...

Satan hat sich in das gigantische Tor von Gehenna verwandelt und versucht, ganz Assiah zu verschlingen. Rin und Yukio greifen das Tor zusammen mit Shura und Angel an. Unterdessen verteidigen Exorzisten die Schule gegen unzählige Dämonen.

A day in the life of Sugaro is more than it seems...

Nach einem Streit mit Rin und Yukio verlässt Kuro sein Zuhause. Hungrig streift er daraufhin über den Campus und durch die Stadt, wobei er auf viele Bekannte trifft und sein eigenes, kleines Abenteuer erlebt.

Shima phones a friend while "facing this year's biggest crisis"...

Izumo plays with Kuro...

A day in the life of Mephisto in his dog form...

Yukio vs. the cockroach demon...

The first day Reiji Shiratori goes to school after the accident...

Bundled with the 19th volume of the Blue Exorcist manga.

Based on the title chapter from the Ao no Exorcist: Spy Game short story collection novel.