圧政国家ギレアドでは、数少なくなった生殖能力のある女性に侍女という役目を与えていた。侍女の1人であるオブフレッドは、大物の司令官と不妊の妻の子を宿すために彼らに仕えながら、実の娘との再会を夢見て懸命に生き延びようとする。

他の侍女たちと共にジャニーンの出産に立ち会ったオブフレッドは、娘を産んだ時のことを思い出す。パートナーである侍女のオブグレンと親しくなる一方、司令官から密会の誘いを受け、理由が分からず恐怖にさいなまれる。

オブフレッドは司令官の妻セリーナ・ジョイと共にジャニーンが産んだ赤ちゃんの元を訪れ、ギレアド誕生前の革命の時代に思いをはせる。一方、オブグレンには恐ろしい試練が訪れようとしていた。

セリーナ・ジョイに罰を受けたオブフレッドは心が壊れそうになりながら、モイラとセンターから脱走した時のことを思い出す。さらに、儀式の最中にある問題が起き、彼女は司令官とセリーナ・ジョイの元にとどまれるか不安になる。一方、閉じ込められた部屋の中で、彼女はあるメッセージを見つけていた。

セリーナ・ジョイはオブフレッドに意外な提案をする。それを承諾したオブフレッドは夫ルークとの少し変わったなれそめを思い出す。一方、違う家に移ったオブグレンは侍女たちの前で驚くべき行動に出る。

メキシコの通商代表団がギレアドを訪れ、侍女としての生活についてオブフレッドに質問する。セリーナ・ジョイは司令官との結婚生活を回想し、ギレアドの建国当初、自らが果たした役割について思いをはせる。

夫と娘と共に国外への脱出を図り、失敗して2人と離ればなれになってしまったジューン。侍女のオブフレッドとしてギレアドで生きる彼女だったが、一家の脱出劇には彼女がまだ知らぬ事実があった。

司令官に秘密の冒険を持ちかけられたオブフレッド。彼についていった彼女には思わぬ出会いが待っていた。一方、問題を抱えていたニックがヤコブの息子たちに勧誘された経緯が明かされる。

オブフレッドはレジスタンスの力になろうと決意し、危険な任務を引き受ける。ジャニーンはある約束を信じてパットナム家から新しい任地へ異動し、セリーナ・ジョイは司令官の不貞を疑い始める。

真実を知ったセリーナ・ジョイはオブフレッドと司令官を糾弾する。そんな中、オブフレッドの身に予期せぬ事態が起き、彼女は葛藤することに。そして侍女たちはある残酷な決断を迫られる。

オブフレッドは危険な決断をしたツケを払わされることになり、家族と幸せに暮らした日々のことと、そのさなかにギレアドの誕生につながる事件が起きたことを思い出す。

オブフレッドが新しい生活に慣れていく一方、コロニーには思いがけぬ人物が移送されてきて、エミリーの心をかき乱す。彼女はギレアドの台頭で引き離された妻と息子のことを思い出していた。

オブフレッドはギレアド国内を逃走しながら、活動家だった母親との関係について思いをはせる。一方、リトルアメリカではモイラがギレアドで負った心の傷と闘い続けていた。

生まれてくる子のために開かれたベビーシャワーで、オブフレッドとセリーナ･ジョイの関係に亀裂が走る。オブフレッドはギレアドで侍女にされる原因となった、自らの過去の選択を思い出す。

ギレアドの儀式によってニックとの関係が断たれ、オブフレッドの精神状態はさらに悪化する。一方、ジャニーンはコロニーの生活に慣れようとするが、そのせいでエミリーの怒りを買ってしまう。

オブフレッドは懸命にハンナを救う方法を探そうとするが、その過程で思いがけぬ味方と敵に出会う。司令官が“ラケルとレアのセンター”の再建に尽力する一方、ニックは自らの新たな立場に葛藤を覚える。

“ラケルとレアのセンター”の爆弾事件がギレアドとリトルアメリカに衝撃を与える。セリーナ･ジョイは家族を守るために危険な選択をし、モイラは大切な人の行方を捜すために身元不明者の資料を調べ始める。

ジャニーンが産んだアンジェラが病気になり、オブフレッドとセリーナは赤ん坊を救うために手を取り合う。爆弾事件で入院中だった司令官は家に戻り、自らの権威を取り戻そうと、ある行動に出る。

ウォーターフォード司令官が外交任務で海外へ赴くことになり、同行したセリーナはギレアドの外の生活を目の当たりにして葛藤する。ルークとモイラは司令官夫妻の訪問に抗議し、オブフレッドは生まれてくる子を守ろうと策を練る。

オブフレッドのお産が近づき、1日も早い誕生を願うセリーナは夫にある相談を持ちかける。ニックとイーデンの間の溝は深くなる一方で、オブフレッドは司令官のおかげで、ある人物と思わぬ再会を果たす。

オブフレッドはハンナの母として過ごした日々を思い出しながら、たった1人で、つらく困難な大仕事に挑む。セリーナ･ジョイと司令官はオブフレッドにしてきた仕打ちを振り返ることになる。

オブフレッドは何とか赤ちゃんのそばにいようと策を巡らせ、ニックは罪を犯した者に対するギレアドのむごい仕打ちに心をかき乱される。一方、エミリーは新しい家に配属されることになるが、そこには一風変わった司令官がいた。

セリーナと他の妻たちはギレアドの子供たちのために変革を起こそうとする。一方、エミリーは新たに主人となった司令官の人柄に触れ、オブフレッドは難しい決断に直面して苦悩する。

ジューンは大胆な行動に打って出るが、それが思いがけぬ結果を招く。一方、エミリーとニコールの行く手には試練が待ち受けていた。

女中たちの危険な計画に手を貸すジューン。敬けんで信用の置けない侍女が新たなパートナーとなり、ウンザリしたジューンは彼女をけん制する。

ローレンス家で開かれた集まりで、ジューンはウォーターフォード司令官とニックに再会する。そこでローレンス司令官はジューンに試練を与える。

ウォーターフォード夫妻の関係に亀裂が走り、ジューンは仲を取り持つことになる。パットナム一家に対して目に余る行為をしたジャニーンに、リディアおばが容赦ない罰を与える。

ニコールがカナダのルークの元にいると知ったセリーナはジューンを巻き込んである行動に出るが、それが思いもよらぬ事態へとつながっていく。

ニコールを取り戻そうと画策するウォーターフォード司令官は、ワシントンD.C.での祈とうを思いつき、ジューンも夫妻と共に赴くことになる。一行の滞在先はギレアドの理想とも言えるような家だった。

ハンナに会いたい一心のジューンはある人物に連絡を取る。一方、ニコールの亡命がカナダとギレアドの国際問題に発展し、エミリーは過去に自らが犯した罪を突きつけられることになる。

ジューンや侍女たちは結託してオブマシューに嫌がらせを続ける。それに気づいたリディアおばは2人に“告白”を促すと同時に自らの過去に思いをはせる。

パートナーとしてオブマシューに付き添うことになり、病室から出られなくなったジューンは、精神が崩壊し始める。そして、そんな中、病院を訪れたセリーナ･ジョイに対してある行動を取ってしまう。

ギレアドに反撃を誓ったジューンは壮大な計画の実現に向けて準備に取りかかる。しかしD.C.から視察に訪れたウォーターフォード司令官がローレンス司令官の儀式について疑問を投げかけ、ローレンス家の人々を翻弄する。

ジューンは計画を実行するためにローレンス司令官に助けを求めるが、ある場所へ舞い戻ったことで自ら計画を危険にさらしてしまう。

ギレアドではウィンズロウやウォーターフォードが行方不明になったことが分かり、司令官たちの間に動揺が走る。ジューンは計画に邪魔が入らないか不安になるが、そんな中、ローレンス家を不幸な出来事が襲う。

ジューンはギレアドに大打撃を与えようと、女中やローレンス司令官の協力を得て、着々と計画を進める。一方、カナダで取り調べを受けるウォーターフォードは、妻セリーナに関するある事実をトゥエロに明かす。