Shredder et Krang sont toujours en liberté sur Terre, mais sans les ressources du Technodrome, ils prévoient de voler des équipements dans le Hall des Sciences abandonné de l'Exposition Universelle. L'ancien ingénieur en armement de Krang, Drakus, sous l'apparence de Beserko, vient également semer le trouble.

Alors que Krang tente de récupérer le Technodrome de la Dimension X, Shredder traque le Roi des Rats et s'allie à lui pour détruire les Tortues.

Une bande de ninja, dirigée par un mystérieux méchant nommé Megavolt, vole des équipements électroniques dans les centrales électriques de la ville, et les Tortues sont accusées de ces crimes. Les Tortues doivent trouver un moyen de vaincre Megavolt et de laver leur nom avant qu'il ne soit trop tard.

Une mystérieuse organisation de mutants se faisant appeler Highly Advanced Variety Of Creatures a fait surface dans la ville. Bien que leurs intentions pro-mutants semblent bonnes de l'extérieur, quelles sont leurs véritables motivations ? Les Tortues doivent le découvrir.

Toujours à la recherche du Transformateur de Flux, Titanus et ses mutants traquent ses signaux électroniques uniques, afin de le localiser et de le récupérer. Pendant ce temps, les Tortues sont débordées par l'arrivée d'un homme de main nommé Krakus. Les Tortues doivent découvrir qui est Krakus et s'il est ami ou ennemi.

Krang et Shredder volent l'Astro-Viewer, un puissant télescope, avant de neutraliser un chasseur stellaire passant au-dessus de la Terre. Une fois à bord du chasseur, Shredder vole l'étoile de feu, un fragment cristallin doté de la puissance de 1000 soleils qui rend son possesseur invincible.

Krang et Shredder utilisent l'énergie de la ville pour faire fonctionner le nouveau portail transdimensionnel de Krang vers la Dimension X, afin d'avoir enfin accès à leurs armées de soldats de roche et à leurs ressources. Les Tortues sauvent un habitant de la Dimension X, nommé Gargon, retenu en captivité par Krang sur Terre, qui accepte de les aider à traquer Shredder et Krang.