超过一百八十万名学生齐聚一堂，接受超能力开发课程的“学园都市”。位居都市的顶点，学园都市最强的电击公主“超电磁炮”御坂美琴，某天认识了和黑子一样担任“风纪委员”的初春饰利，以及初春的好朋友佐天泪子。意气相投的四人，一同快乐享受着放学后的这段时光，然而初春却发现面前的银行有异状。

美琴邀请初春与佐天到宿舍房间玩，不过这天是黑子和美琴成为室友的满月纪念日，擅自想要和美琴单独庆祝这一天的黑子自然不是滋味。即使黑子努力表露心意，也因为自己的某项企图被发现，演变成一场壮烈的超能力大战。察觉骚动而前来处理的舍监，不只将两人严格训斥一顿，还命令她们打扫游泳池作为处分。

在美琴与黑子的邀请之下，初春和佐天来到了“学舍之园”。与其他学区截然不同的独特风景使得两人雀跃不已，然而就在众人来到蛋糕店准备享受精美餐点时，“风纪委员”却忽然连络初春，要她协助调查常盤台中学学生连续遇袭的案件。另一方面，独自前往洗手间的佐天，遭受到不明人物的袭击。

美琴等人聚集在家庭餐厅，开心聊着学园都市相传的各种都市传说，例如会忽然脱衣服的“脱衣女”，会逆向旋转的风力发电风车，只要使用就能提升能力的“幻想御手”，以及能让所有能力无效的人，诸如此类。后来美琴在路上遇见一名女性，这名女性冷不防在她的面前脱掉上衣。

黑子与初春遇见窃盗集团，却因为默契不足而没能逮捕。黑子认定错不在自己身上的这番态度，使得初春大为光火，加上黑子居然忘记两人之间的重要约定，使得她们终于产生了摩擦。当年同样志愿成为风纪委员的两人，是基于某次事件而结下不解之缘。

不要基于一时兴起的好奇心就模仿起风纪委员的所作所为，黑子的这番话使得美琴感到不满。名为固法的风纪委员，误以为美琴是新来的支援人员，美琴认定这是对黑子还以颜色的好机会，因而假扮起风纪委员。然而实际体验才知道，风纪委员的工作比想像的还要平凡且困难。

连续恐怖炸弹攻击“虚空爆破事件”被害程度逐渐扩大，使得风纪委员和警备员都疲于奔命。另一方面，忙着进行风纪委员活动的初春没时间陪佐天，美琴碰巧遇见了这样的她，并且从她口中得知了一种能够将能力等级提升，名为“幻想御手”的道具。

美琴等人和佐天一起探望感冒的初春。聊到“虚空爆破事件”调查进度的时候，美琴回想起佐天提过的都市传说“幻想御手”。黑子表示，最近发生许多与“书库”的资料不符的被害事件，因此美琴等人开始从谣言出处的留言板进行调查。

“虚空爆破事件”的真凶忽然陷入昏迷。接到消息赶往医院的美琴等人，怀疑整个事件与“幻想御手”有关，因此和重逢的木山进行讨论。偶然间得到“幻想御手”的佐天没能说出这件事，就这么独自烦恼着。就在这个时候，佐天不小心闯入“幻想御手”的交易现场。

取得“幻想御手”的黑子等人，在防止事件扩大的同时，也请木山协助分析该道具。另一方面，佐天目睹黑子身为“风纪委员”活跃的英姿，忍不住与拥有相同境遇的朋友们使用了“幻想御手”，品尝着首度获得能力的滋味。然而，她的朋友却在数天之后昏迷不醒。

美琴等人依照患者的脑波，查出了“幻想御手”的开发者。另一方面，被迫与木山上车的初春，得知了木山开发“幻想御手”的原因。操纵复数能力打倒众多“警备员”的木山被美琴挡住去路，虽然美琴好不容易成功逮捕木山，然而在这个时候，木山的记忆传入美琴的脑中。

木山忽然痛苦挣扎而倒下，使用“幻想御手”而被送进医院的患者们，则是在同一时间维持着昏迷状态发生暴动。接着，木山的头部诞生了一个怪物——幻想猛兽。初春带着木山托付给她的“幻想御手”治疗程式奔走，美琴则是挡在要前往核能发电厂的幻想猛兽面前

受到湾内与泡浮的邀请，美琴等人接下泳装模特儿的工作。拍摄当天，带着初春与佐天一起拜访厂商的美琴等人，遇见一样受托担任模特儿的婚后与固法。众人就这么被带领到更衣室，从一字排开琳琅满目的各式泳装之中，各自挑选喜欢的款式换穿，进入学园都市最先进的摄影棚。

暑假某个晴朗的日子，来自不同学校的学生们集结在某间高中，进行着一场特别讲习。和明美、小睦与真子一起参加讲习的佐天，以有些哀愁又心不在焉的心情接受这次的讲习。因为这场特别讲习的教学对象，是曾经使用过“幻想御手”的学生们。

“武装无能力集团”袭击能力者的案件层出不穷，经过调查得知，是一个名为“巨蛛联盟”的组织，从黑市取得非法武器之后进行的行动。这个组织的领导者，是背上有黑蜘蛛刺青的男性，黑妻绵流。依照曾经遇袭的婚后表示，当时拯救她的皮衣人背上，就有这样的蜘蛛刺青。

真正的黑妻出现在巨蛛联盟的根据地为美琴等人解围，当时的固法以“前辈”称呼他。佐天对他们两人的关系相当在意，但固法这几天都没有去“风纪委员”的办公室露面，因此美琴等人前往固法的宿舍，并且从室友柳迫口中得知固法的往事。此时，警备员总部开始进行肃清行动。

时间是暑假。执行“警备员”工作时错误百出的铁装，被同僚黄泉川指责最近态度过於松懈，然而即使下定决心要在明天好好振作，到了隔天也依然频频出错，一直没办法顺心如意。在这个时候，她在门禁时间的电玩中心看到一名打电玩的学生鸿野江，因而上前搭话。

美琴等人每次违反宿舍规定，就会受到舍监的严格惩罚（包含体罚）。终于达到忍耐极限的黑子，为了掌握舍监的把柄，决定跟踪这阵子每次休假都会出门的舍监。舍监前往的地方，是第13学区的“希望之园”。看到舍监担任义工温柔照顾孤儿们，感动的黑子展开某个行动。

常盘台中学女生宿舍，每年只有在盛夏祭的这一天对外开放。与其他学生一起打扮成侍女招待客人的美琴，带著她邀请的初春与佐天参观宿舍。两人开心欣赏各式各样的展览与发表会，尽情享受心目中这间千金学校的气氛，但美琴一直在意着某件事情。其实她受到众人推举，担负起上台表演的重责大任。

烟火大会会场出现乱杂开放现象，初春等人也受到波及，春上则是觉得造成困扰而沮丧。为了安慰春上，初春带她前往第21学区的自然公园。另一方面，美琴等人得知该现象来自于AIM扩散力场受到人为干扰，虽然怀疑是木山所为，但受到拘禁的木山不可能涉案，因此她们怀疑起在烟火大会出现奇怪举动的春上。

春上的“精神感应”能力，只有和枝先交谈时会特别强化。虽然枝先在小时候就转送到其他设施，但春上最近听得见她的声音。得知这件事的美琴，向泰列丝缇娜提出一个请求。失控能力实验的受测者，或许就是乱杂开放的成因，所以美琴希望找到那些孩子。

因为失控能力实验而昏迷不醒的孩子们，平安移送到 MAR 的研究所了。对孩子们疼爱有加的木山，明明只差一步就能拯救孩子们却前功尽弃，使得木山十分沮丧，初春则是努力鼓励她。然而泰列丝缇娜甚至不允许她们见孩子们一面，后来美琴得知了泰列丝缇娜的真面目。

从 MAR 研究所出发的货车只是幌子。初春与佐天引导木山寻找孩子们，黑子与婚后则是奋勇对抗驱动铠。美琴追着木山一同前往第 23 学区的研究所，却面临泰列丝缇娜操纵的巨大驱动铠而陷入苦战。“我绝对没办法放弃孩子们！”听到木山这句悲痛的呐喊，美琴决定。