Un espion se fait assassiner avant même d’avoir livré des documents importants à l’agent Saeko. En allant dans le café le Cats' Eye, Ryo fait la rencontre de Nina Steinberg, une pianiste célèbre qui lui demande de l’aide afin qu'il retrouve la trace du père qu'elle n'a jamais connu.

Kaori commence à vraiment paniquer, car cela fait des mois que City Hunter n'a pas eu de clients, donc pas d'argent ! Alors qu'elle se démène pour trouver de nouveaux clients en distribuant des tracts, Ryo, lui, drague. Mais c'est comme ça qu'il tombe sur une charmante jeune femme fraîchement arrivée de Los Angeles et qui veut que City Hunter la protège d'un mafieux qu'elle a humilié en public. Pour cette protection, elle promet même de leur payer 1 million de dollars ! De son côté, Falcon apprend à Kaori qu'un tueur à gages est aussi arrivé des États-Unis pour éliminer Ryo…

Alors que Miki et Kaori assistent à l'inauguration du complexe de Bay City, Ryô, qui a perdu son carton d'invitation, erre dans les rues en quête de l'adresse de la réception. Il tombe alors sur une charmante jeune femme qui se révèle être poursuivie par Falcon. Profitant de l'intervention de Ryô, elle s'enfuit à bord d'une luxueuse Rolls Royce. Les deux amis se lancent alors à sa poursuite ce qui les mènent tout droit à l'hôtel de Bay City…

Ryô est chargé de protéger un futur chef d'état en visite au Japon qui est menacé par d'anciens associés. Pour se faire, il doit faire équipe avec Anna, une charmante jeune femme fraichement promue aux services secrets du pays, mais il ne tarde pas à se rendre compte qu'il se retrouve au coeur d'une vieille histoire de famille, où les rancoeurs sont toujours aussi vives...

Saeko Nogami tente d'appréhender un suspect connu sous le nom de « Professeur », un dangereux criminel adepte du Black Talon, une arme aussi dangereuse qu'efficace, mais ce dernier parvient à lui échapper. Peu de temps après, la jeune vedette Miss Emi fait appel aux services de City Hunter pour retrouver son frère disparu il y a de cela treize années auparavant, mais elle finit par se trouver impliquée dans le conflit qui opposera Ryo Saeba et le Professeur qui détient toute la population de Shinjuku en otage et menace de faire exploser tout le quartier si le gouvernement ne lui cède pas un milliard de yen. Une véritable course contre la montre s'engage alors dont l'issue s'avère très incertaine.

La jolie présentatrice des informations sur Mega City TV engage Ryô pour qu'il la protège de Mad Dog, un homme qui aurait pris le contrôle de la chaîne. En effet, il tient sous sa coupe les employés de la chaîne au moyen d'une bague qui diffuse un puissant poison à celui qui cherche à l'enlever ou à quitter Tokyo. Cependant, à peine eut-il accepté l'affaire que Ryô voit son image manipulée par les médias de sorte à le faire passer pour l'ennemi n°1 du pays, kidnappeur de la jeune journaliste…