Après l'attaque d'un bateau de pêche, le seul membre d'équipage survivant se rend compte que ce n'est autre qu'un Godzilla ressuscité. Cependant, les efforts pour faire la lumière sur l'histoire sont réprimés par le gouvernement japonais au milieu des tensions politiques croissantes entre les États-Unis et l'Union soviétique, qui sont tous deux prêts à bombarder le Japon pour arrêter le monstre.

Quelques cellules de Godzilla sont récupérées à Tokyo sur le lieu du combat précédent. Le professeur Shiragami est chargé de les étudier, mais malheureusement le laboratoire est attaqué et sa fille bien-aimée tuée. Le professeur abandonne le projet, et se consacre à une rose, trouvée près du corps de sa fille, et dans laquelle l'âme de cette dernière s'est, pense-t-il, réincarnée. Cinq ans plus tard, le professeur est recontacté pour créer une arme bactériologique à partir des cellules de Godzilla, car ce dernier est en train de se réveiller. Mais le professeur Shiragami mélange en fait les cellules du monstre avec celles de la fameuse rose qui est en train de mourir. Cela va donner naissance à Biollante.

Des Futurians débarquent sur Terre. Ils prétendent venir du futur où Godzilla a rasé le Japon, et proposent au gouvernement d'éliminer le monstre avec leur aide. Les Futurians, accompagnés de quelques représentants japonais, décident de se rendre en 1944 sur une île du Pacifique où est censé vivre le monstre qui donnera naissance, après irradiation, à Godzilla. Mais une fois sur place, les Futurians abandonnent trois Dorats, des petits monstres de leur époque qu'ils contrôlent mentalement. De retour dans le présent, tout le monde se rend compte que les Dorats ont à leur tour été irradiés et sont devenus King Ghidorah, un terrible monstre que les Futurians contrôlent pour ravager le Japon. Godzilla, que tout le monde croyait éliminé, se réveille alors.

Un œuf géant est mis à jour sur l'île de Infant Island. Les personnes envoyées sur place font la connaissance des deux Cosmos, femmes lilliputiennes télépathes. Ces dernières expliquent que l'œuf est celui de Mothra, le défenseur de Gaia. Mais pendant son transfert maritime vers le Japon, l'œuf est attaqué par Godzilla, et éclot rapidement pour libérer la larve de Mothra. Dans le même temps, une autre larve, celle de Battra, se joint au combat. Mothra réussit à s'échapper, pendant que Godzilla et Battra sont engloutis dans une faille sous-marine.

Malgré leur multiples alliances, l'armée du Japon et Godzilla sont toujours ennemis. L'armée décide donc de construire un nouveau Mechagodzilla. Malheureusement, celui-ci subit des pannes toutes les 10 minutes. L'armée est donc obligée de reprendre le modèle original, qui se révolte et qui part attaquer Godzilla.

Quand Biollante meurt, son corps dérive dans l'espace et tombe sur une planête où un lézard mange ses restes. Mais ce lézard trouvera sur Biollante le sang que Godzilla a perdu lors de leur combat. Le lézard boit le sang et subit des radiations qui le transforme en un nouveau Godzilla. "Space Godzilla" se dirige vers la terre, et détruit Tokyo. Alors que Godzilla comptait détruire Tokyo, il trouve Space Godzilla. Un combat de titan s'engage entre les deux monstres, que Godzilla remportera. On suppose que Space Godzilla est mort.

Pendant que le cœur nucléaire de Godzilla rentre en fusion, menaçant d'exploser et d'anéantir la Terre à tout moment, un monstre formé de crustacés marins mutés par l'oxygen destroyer apparaît et attaque la population.