L'un des morceaux de la Shikon No Tama a donné naissance à un démon : Menomaru. Celui-ci veut absorber les puissants pouvoirs de son père qui fut scellé 200 ans plus tôt par le père d'InuYasha. Commence alors un combat acharné entre ce démon assoiffé de pouvoir et la « bande » d'InuYasha, durant lequel les sentiments de ce dernier et de Kagome sont mis au défi.

La « bande » d'InuYasha mène une nouvelle fois un rude combat contre Naraku, à la fin duquel ils viennent à bout de leur ennemi juré. D'ailleurs le Kazaana de Miroku disparaît et Kohaku, le frère de Sango, n'est plus sous l'emprise de Naraku. Est-ce vraiment la fin ? Peu de temps après, InuYasha rencontre un nouvel ennemi : la princesse Kaguya. Celle-ci veut détruire toutes vies sur terre et faire régner le chaos éternel. Cette dernière propose à InuYasha de réaliser son rêve : devenir un démon à part entière.

L'histoire commence peu de temps avant la mort d'Inu-No-Taishô, le père de Sesshomaru et d'InuYasha. On apprend que ce puissant démon possédait trois armes : Tessaiga (qui donne la mort et léguée à InuYasha), Tenseiga (qui redonne la vie et léguée à Sesshomaru) et enfin Sou'unga. Cette dernière a été scellée, car il s'agit d'une épée maléfique et difficile à dompter. Mais le sceau se brise, se réveille alors la volonté de l'épée qui entreprend de détruire le monde en ouvrant les Portes de l'Enfer.

Tous les cinquante ans, émerge de la brune une île mystérieuse au large de la mer. Cette île est habitée par des enfants hanyo qui sont retenus par la Cicatrice Écarlate. L'un des enfants, une petite fille, qui n'a pas encore reçu cette marque, a pu s'enfuir. Mais cette enfant est attaquée par un youkai ; c'est alors que la « bande » d'InuYasha la sauve. Leur présence était due au flair d'InuYasha. En effet, ce dernier avait senti l'odeur du youkai, qui lui avait infligé cinquante ans auparavant la cicatrice écarlate, et il comptait se venger. InuYasha et les autres se rendent alors sur cette île ; leur combat ne fait que commencer…