被人在關東管領的府邸內捉住的永遠，從茶人宗久那裡聽說了發生於十幾年前的剿滅妖怪「根首」的整個來龍去脈。當時從村民們那裡接到剿滅委託的人，是犬夜叉和彌勒。另外阿籬和珊瑚也加入到了戰鬥中，並且殺生丸也現身了。

因為一場森林火災，從戰國時代穿越到現代的永遠，被阿籬所在的日暮家收留撫養，並成長為了一個擅長武道的初中女生。10年後，永遠的雙胞胎妹妹刹那，和賞金獵人諸葉以及一個妖怪一起出現在了現代。

在吸收了兩顆七彩珍珠的三目上臈面前，菊十文字非常輕易地就折斷了。但是，看到剎那陷入危機的永遠，催動了妖力，靠自己的力量創造出妖氣之刀來對抗三目上臈。在剎那的協助之下，終於成功消滅了三目上臈，但是永遠卻突然被飛頭根附體了。剎那堅決不承認這樣的永遠是自己的姐姐。永遠和剎那開始交手。接著飛頭根轉移到了永遠的妹妹芽衣身上。另外一邊，諸葉看出了剎那之所以沒有幼時的記憶，是因為她的夢都被幻夢蝴蝶吞食了。

要想取回剎那的夢境和睡眠，就只有捉住幻夢蝴蝶這一個辦法。於是永遠決定返回戰國時代。草太爽快地送走了永遠。芽衣則強烈要求永遠、剎那、諸葉三個人一定要一起回來。永遠向芽衣許諾，自己一定會回來。諸葉欺騙吸收了時代樹力量的根首，讓它開闢出了連通過去的通道。三個人沿著通道抵達了御神木的核心之處，並在那裡與時代樹精靈對峙。精靈借用了古老巫女·桔梗的外形。

能夠利用妖術抽取人類和野獸骨頭的詭異童子・若骨丸，為了復活自己的妖怪父親·檮杌而不斷收集著骨頭。永遠和剎那接下了消滅它的委託，並和稍晚一步趕到的諸葉一起闖進了赤骨殿。侍奉諸葉的跳蚤妖怪·冥加告訴她，檮杌是從中國東渡而來的四頭妖獸的其中一頭。統領它們的則是獸王·麒麟丸。永遠等人聽到這個名字後震驚不已。另外一邊，看到等待著自己、想要報父親血仇的若骨丸之後，諸葉變身成了崩国之紅夜叉與其對峙。

旅人接連失蹤，永遠等人接下了解決這一案件的委託，動身前往北邊的山中，卻在半路上遇見了一座被貓妖佔據的村落。永遠等人趕走貓妖，救下了村子，並追著逃跑的貓妖們，來到了一座古寺。寺裡走出來了一位英俊的僧人。這位名叫壽庵的和尚，和永遠的妹妹·芽衣最愛的偶像·朱利安長得一模一樣。而這座古寺擁有著一個古老的傳說。據說大約在一百年前，有一位靈力高強的和尚封印了一頭妖怪，並將它的骸骨藏在了這座寺的地板下

外出尋找幻夢蝴蝶的永遠，遇見了一位自稱理玖的神秘青年。理玖自稱是來到陸地上的一名海盜，會施展神奇的法術，而永遠非常慷慨地請他吃了蘋果。因為蘋果的美味而感動不已的理玖，給永遠留下了一把真正的菊十文字。但是，那把刀卻是從關東管領府上偷來的。被捕快抓住的永遠，被帶到了關東管領・扇谷柊的府邸上。另外一邊，打算潛入管領府上尋找永遠的剎那和諸葉，被妖怪・吹雪攔住了去路。

永遠等人追蹤著從關東管領府上逃出的妖怪·夜爪。夜爪逃進了四兇之一·窮奇的老巢之中，窮奇將七彩珍珠借給了夜爪，並命令它「去打探出夜叉姬們的弱點」。永遠、諸葉、竹千代因為夜爪施展出的展夢之術而陷入了沉睡之中。但是，這個法術對無法入睡的剎那無效。識破了夜爪企圖的剎那用旋風陣攪亂了夢境。諸葉夢見了竹千代的過去，竹千代夢見了諸葉的過去，而永遠則是夢見了剎那被蝴蝶奪走的夢。

一個神秘妖怪攻陷了武將的據點。諸葉接下了消滅他的委託，永遠和剎那也前往會合。那個妖怪·混沌是四兇之一。據說他打倒了冥王獸後奪走了對方的甲殼並將其打造成了刀槍不入的鎧甲。永遠等人前往幫助想要找殺害自己父親的混沌報仇的冥福，但是在混沌所使用的神速之術和神劍面前陷入了苦戰。永遠打算砍到混沌的鎧甲上來吸取當中的妖氣。然而，鎧甲中並沒有妖氣，因此她的策略失敗了。探尋勝機的諸葉，命令冥福當她的盾牌。

禍之一族是一種從一個卵中生下來便具有兩顆頭顱的妖怪，其中實力較強的頭會吞吃掉另一顆頭。金禍和銀禍這對妖怪兄弟，長年以來不斷爭鬥，卻總是無法分出勝負，他們戰鬥的餘波殃及到了各個地方。永遠等人雖然接下了消滅他們的委託，但是卻被這對妖怪兄弟附體了，這導致永遠和剎那開始廝殺，最終眼眸中的七彩珍珠被他們搶走了。金禍和銀禍打算把七彩珍珠獻給他們這一族的首領女禍，但是女禍卻開始攻擊銀禍。並打算連同他和七彩珍珠一起吞吃掉。

據說食人沼澤會吞食一切經過的人、野獸和鳥。有某種東西潛伏在沼澤深處。前去消滅它的永遠等人，遇見了住在沼澤附近的一對叫作彥丸和千代的兄妹。他們的父母也喪命於沼澤之中。永遠等人把千代他們送回了家，兄妹倆的奶奶勸說永遠她們留下來過夜。永遠兩人從彥丸他們口中得知，沼澤中棲息著一頭叫作「毒蛟」的妖怪。另外一邊，因為兩人沒有回來而非常擔心她們的諸葉，在沼澤附近和永遠她們會合了，並一起參與到了消滅妖怪的行動中。

二枯仙原本是一位仙人，後來因為懷有邪心而變成了妖怪。四兇之一的混沌，命令二枯仙前去解決幾位夜叉姬。另外一邊，永遠和剎那從琥珀那裡接到了消滅讓山林變得枯萎的二枯仙的委託，而諸葉也同樣受託除妖，於是她們在一座禿山上會合了。二枯仙早已埋伏在了那裡，雙方開始對峙。但是，沒法形成妖刀之刃的永遠，因為二枯仙的仙氣之毒而陷入了苦戰之中。隨後她的頭髮還變成了黑色，徹底變為了一個普通人。這是因為永遠的身上出現了會讓半妖喪失妖力的「朔」的現象。

附近出現了一頭專吃高僧和神主的妖怪。翡翠受琥珀所託，前去保護他的法師父親。永遠和剎那也與他同行。翡翠的父親彌勒，右手曾擁有過一種能夠吞吸一切事物的名為風穴的能力。但是，消滅奈落之後，他從詛咒中解脫了出來，如今已經喪失了風穴的能力。在和某個妖怪交戰的時候，彌勒深刻體會到了自己的無力，於是為了獲得神通力，開始了千日的修行。據說到目前已經有兩年時間了。另外一邊，食人妖怪饕餮其實是四兇之一。它在七彩珍珠的指引下，出現在了彌勒的面前。

美麗的女子玉乃被山之邪神焰擄走，帶到了雪山的大宅裡。焰漸漸露出他嫉妒的本性，只要和玉乃說過話的傭人和往來的商人，都會將他激怒並一一遭到殺害。玉乃被關進大宅的牢裡，辛辛苦苦逃出去，倒在雪山上時，被理玖救了回來。收到委託要除掉焰的永遠她們前往雪山，操控火焰的焰見到永遠和剎那兩姊妹後大吃一驚。其實焰和她們姊妹被迫分離的那場森林火災有所關連。

永遠和剎那以及諸葉的父母們，殺生丸他們和犬夜叉與阿籬之間到底發生過什麼事呢…理玖開始娓娓道來。一切都是從18年前，第二代寶仙鬼將黑珍珠送到犬夜叉手上那天開始的。在那之後過了四年，永遠和剎那姐妹出生了。可是，有人覬覦雙胞胎姐妹的性命，殺生丸只好把孩子們帶走封印在結界裡。討厭半妖的妖怪名叫是露，她是麒麟丸的姐姐。她提到預言曾說能打倒麒麟丸的存在，既不是人類也不是妖怪。

諸葉有一位師父，名字叫凱風。三年前，被凱風命令進入蟲毒的坩堝的諸葉，不得不與妖怪們展開死鬥。歷經萬難成功逃脫出來的諸葉，知道這蟲毒其實是妖賭博。凱風有一個生死攸關的秘密，為了得到解決它的資金，開始接觸賭博。向屍屋獸兵衛借錢的凱風，把諸葉出賣給他，頭也不回離開了。然後，三年過去後原本的師父凱風再度出現在諸葉面前。

渾沌在沙地描繪的方陣裡用劍尖畫出了線，打算用計葬送永遠等夜叉姬，理玖自告奮勇協助他。理玖告訴永遠她們吃人的妖怪饕餮出現的傳聞，慫恿她們去除掉他，但這其實是一個陷阱。被饕餮引誘到乾涸的山谷的永遠她們迷失在其中，被方術布下的八陣遁甲的陣困住。渾沌藉由操控遁甲盤的方位，讓諸葉困在懸崖峭壁無法脫身，永遠和剎那也在平原上動彈不得。

被關東管領家叫過去的翡翠，被公主愛矢提出的「只要在對戰中獲勝就雇用你們」的提議打動。在頭領琥珀不在的時候擅自接下委託的翡翠去找剎那商量，剎那要求他對永遠保密，因為對戰的賞金獵人陣營裡有諸葉。對戰當天，諸葉出門時不小心說溜嘴，永遠擔心諸葉，開始四處尋找剎那，但剎那本人早就已經到對戰場地，和賞金獵人的陣營對峙。

剎那前往某座山谷，跟她一起去的永遠，從她口中得知那是剎那小時候住過的村子，由百鬼蝙蝠和人類所生的半妖紫織設下結界守護著，將許多半妖孩子們藏在那裡。剎那在那座村子裡生活一陣子後，曾經一度來到楓所在的村子生活，但後來又回到隱居的村子。就在某天，事先看準施展結界的半妖會因為日蝕失去妖力的蛾蛾御前帶著手下，前來襲擊村子，打算吃掉半妖孩子們。

鎌倉時期，因為犬大將的死而傷心難過的是露捨棄了心、眼淚和妖力，向四魂之玉請願，流出的眼淚變成具有強大妖力的七彩珍珠。理玖為了是露偷偷在收集這些珍珠。朔月的晚上，失去妖力變成黑髮的永遠從楓婆婆那裡聽說了母親小玲的事情，小玲在生下永遠她們後就失去了蹤影。深夜裡，夢見幻夢蝴蝶的永遠，與理玖重逢。饕餮選在朔月去他們那裡襲擊永遠，理玖想盡辦法保護她…。

憎恨威脅到麒麟丸性命的半妖姑娘們的是露，操控永遠，解除了彌勒法師對剎那施加的封印。無法控制奔騰的妖怪血液，剎那因此失控發狂，讓永遠和諸葉陷入苦戰。

剎那和永遠僱用了諸葉，一起去除掉是露。以梓弦為線索循線找到是露的三人面前，理玖出面擋下了她們。理玖之前說過的「主人」和曾經照顧過他的「姐姐」，指的就是麒麟丸和是露這件事讓永遠很吃驚。另外，這個戰場是當年犬大將死去的地方。聽到所有的七彩珍珠都聚集到了這個地方，感到相當憤怒的是露宣示自己是珍珠的主人，用大幅提升的妖力攻擊永遠。為了阻止她，剎那用手臂上的血刀砍了是露。

降臨到戰場上的麒麟丸，為姐姐對殺生丸所做的無禮舉動致歉，並把七顆七彩珍珠分散到了各地。無法容忍弟弟這種態度的是露宣布與他斷絕關係後當場離去。理玖用劍刺穿了麒麟丸的腹部，追去找是露。殺生丸也跟著去追是露。同一時間，說天下名刀「紫之斬」即將誕生的刀刀齋，和邪見一同趕往戰場…。和麒麟丸對決的永遠她們，在壓倒性的力量面前付出慘痛的代價。

與麒麟丸一戰，讓剎那失去了性命。在深深懊悔的永遠面前出現的殺生丸說“要讓剎那生或者死，都取決於你”，將折斷了的天生牙交給了她。永遠想像菊十文字那樣製作出妖氣刀身，然而天生牙卻沒有變化。反而是失去妖氣的永遠，像朔那樣頭髮逐漸變黑。讓剎那復活已經不可能了嗎？刀刀齋用瑠璃玻璃和灰土製作出了與剎那的血刀相稱的薙刀相贈。

為了尋找刀刀齋所提到的，能對抗麒麟丸的武器·吸妖魂之根而來到海邊村莊的永遠，得知了會襲擊擁有美麗長發的女性的“海蛇女”的傳聞。她似乎原本是守護這一帶海域的妖靈“海神的玉姫”。另一邊，諸葉和剎那救下的海邊尼姑庵的女尼，正是那海蛇女。面對只要目視對方眼睛就會被變成石頭的海蛇女，沒有有效的攻擊手段，二人陷入困境，這時永遠和退治屋趕到。

十四年前是露給鈴施下銀鱗詛咒。施加了詛咒的銀鱗覆蓋全身之時，鈴就會死亡。為了延緩進度，向時代樹精靈詢問方法的邪見，在由於森林火災和永遠分開的年幼剎那脖子上掛上了夢之蝴蝶的蛹。另一邊，尋找樸仙翁的永遠等人，遭遇要消滅殺生丸之女的妖怪們的追擊。讓另外二人先離開，剎那獨自一人面對敵人，這時理玖出現，擊退了妖怪。剎那詢問理玖的真實意圖。

永遠她們踏進吸妖魂的根所在的產靈山，被邪惡的妖力設下的結界困住。只有擁有靈力的諸葉通過結界，遇見麒麟丸的女兒璃音…。

璃音請求剎那斬斷找到自己的父親與自己之間的孽緣。並交給永遠一個麒麟丸唯一害怕的武器，吸妖魂的根做成的「星碎之笛」，卻遭到妖靈獸攻擊。

剎那在睡覺時不知不覺被拐走。醒來後在扇谷柊家裡，受到愛史姬委託，假扮成不情願的替身公主。但是，前來教導她的尼姑竟然是化身成姊姊金烏的翡翠。

為了解決家鄉的騷動，前往故鄉狸穴島的竹千代僱用諸葉當自己的助手。另一邊，琥珀帶著剎那一起去收拾雪乃國的妖怪，戰鬥方式太危險的永遠被留下來。

用香木「小銀河」把人們的悲傷轉化成香氣享受的妖怪七星。盯上永遠性命的是露在七星的庭院裡設下陷阱。琥珀他們受雪乃國五穀村僱用，出發去收拾炎牛。

琥珀他們為了撲滅炎牛噴出的烈火四處奔走。五穀村的村民們告訴剎那，被迫在魔夜中獻出神佛「五穀的恩惠」，是因為土地神自己變成了鬼神的關係。

八衛門狸說出了滿月狸被封印的過去和竹千代的英勇事蹟。此時，雪入道攻擊旅館，使得剎那陷入危機。在七星的庭院設下陷阱的是露，盯上在新月的夜晚失去力量的永遠。

與大家老．將監的對決完滿結束，諸葉開始和竹千代一起反擊。另一方面，新月之日，剎那寫下對付雪妖怪的辦法後睡著了。永遠也失去妖力，被常世蟲附身陷入困境。

憎恨夜叉姬的是露，打算讓在現代社會長大的永遠飽受孤獨和悲傷記憶帶來的痛苦。另一方面，出現在琥珀等人面前的殺生丸，命令剎那前往時代樹。

討伐是露的話母親小玲就會死，但是記憶被翻弄之後困在憤怒之中的永遠，卻聽不到看穿是露真正目的的剎那所說的話。另一方面，殺生丸把黑色珍珠交給了諸葉…。

從諸葉手中取走黑色珍珠的麒麟丸命令她將阿久留帶過來，殺生丸也出現在來到那裡永遠和剎那面前…。另一邊，璃音和理玖一起前往產靈山。

與永遠和剎那一起被送進黑色珍珠裡的諸葉，終於與父母犬夜叉和阿籬重逢。犬夜叉注意到逃出黑色珍珠的關鍵在於永遠和天生牙。另一邊，滿身是傷的殺生丸將會…。

殺生丸與麒麟丸對峙。殺生丸手邊的天生牙在永遠的召喚之下，出現在永遠那裡。永遠將全身的妖氣注入天生牙。而另一邊，七寶在牛頭馬面的門前守候犬夜叉他們…。

在現代的希林獨自察覺到妖靈星接近。在戰國時代，用了斬星劍的永遠耗盡靈魂。而另一邊，時代樹精靈命令夜叉姬去摧毀即將在令和時代墜落的妖靈星。

為了摧毀令和的妖靈星，打算穿越時空的永遠她們，前往能看到時之風車的殺生丸和母親的住所。可是，為了妨礙時之風車轉動的冥道丸擋住了她們的去路。

回到現代的永遠她們找到希林理之後，接下他的委託，到朱利安所屬的偶像團體6x's的現場演唱會會場幫忙除妖。那隻妖怪的出現也與妖靈星相關。

著火的時之風車大門湧出大量的魑魅魍魎。犬夜叉他們為了阻止災害挺身而戰。在另一邊的現代，希林理自告奮勇，協助永遠她們阻止妖靈星墜落地面…。

回到戰國時代的希林理，打算與璃音利用吸妖魂的力量，一起改變世界。阿久留實現了留在現代的永遠她們的心願，打開時空之門。離別之際，草太告訴永遠…。

為了救出被困在妖靈蝶裡的璃音，潛入其中的永遠等人被希林理擋下，麒麟丸賭上最強的名號，向殺生丸提出挑戰，犬夜叉等人則是試圖封印妖靈蝶的行動…。

在砍斷緣之線的同時，永遠、剎那和諸葉聽見了璃音的心聲。她和麒麟丸能化解後悔和誤會，重拾父女的羈絆嗎？另外，殺生丸和麒麟丸的決戰結果是…。

為了替諸葉還清欠債，犬夜叉鼎力相助。諸葉向永遠和剎那介紹一份有趣的工作，邀請她們前來屍屋，三人在那裡結識一位奇妙的男子，委託她們去伊予之國除妖。