城南大学で量子物理学を研究する高山我夢は、実験中に光の巨人に遭遇する。時を同じくして街に謎の物体が飛来、中から怪獣コッヴが出現した。コッヴの進撃により被害が拡大していく街を目前に、なす術のない状況に憤る我夢。そして再び光の巨人と遭遇した彼は、大地の「光」を手に入れ、光の巨人へと姿を変えた！

光の巨人へと姿を変えた我夢によって、コッヴは倒された。だがコッヴの出現は、地球に迫る最大の危機への序章に過ぎないのだろうか？それを予感させるように、コッヴの出現ポイントから新たな怪獣ギールが出現、人々を恐怖に陥れる。防衛チームＸＩＧの一員となった我夢は、再び光の巨人へと姿を変え、ギールに立ち向かう！

地球が遣わした存在として、“ウルトラマンガイア”と名付けられた光の巨人。一方、未知の飛行物体がＧ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.ヨーロッパの警戒網に突入、我夢も前線に赴く。砂漠の地で苦戦を強いられるガイア。だがその危機を救ったのは、もう一人のウルトラマンだった！果たして彼は敵か、それとも味方か？

突如として砂漠化された臨海副都心。原因は、通常では実態を捉えることの出来ない超空間の生命体、メザードだった。被害が広がる中、我夢は城南大学の仲間に頼み、パイロットウェーブ照射システムをファイターＥＸに搭載する。独断で出撃する我夢だが、果たして無事に帰還出来るのか！？

ＸＩＧへ入隊したことを両親に報告するため、実家のある千葉へと帰郷することになった我夢。だがそこへ、大海魔ボクラグが上陸する。故郷を守るため、ガイアに変身しようとする我夢の前に立ちはだかる一人の男。まばゆい光と共に、男はウルトラマンに変身した。そう、彼こそがもう一人のウルトラマン、藤宮博也だったのだ！

チーム・ライトニングとチーム・ファルコンの合同演習中、彼らは山脈で巨大な眼球を発見する。対応に躊躇した我夢だったが、恐怖心の結果、攻撃開始という判断を下し、負傷者を出してしまう。やがて眼球は四肢を備え幕田市に進撃、街を破壊する。あざ笑う眼球に対し、ＸＩＧは、そして我夢は、どう立ち向かうのか！？

東京の水源地である大沼ダムに、突如巨大生物が出現する。だがそれは、地球に棲息することを否定された古代生物、アネモスだった。アルケミー・スターズ出身の古代生物学者である浅野未来は、アネモスを絶対に人目に晒してはいけないという。アネモスの哀しみが理解出来ると言う彼女だが……？

関東全域を沈没させる程の巨大隕石が迫っている。我夢の解析により最悪の事態は免れたが、民間の「怪獣災害基金を作る会」メンバー二人が、隕石落下地点周辺のビルに取り残されていることが判明。ＸＩＧのレスキューチーム・シーガルは、果たして瀕死の二人を救出することが出来るのか……！？

実戦未経験のため不満が募るＸＩＧの女性チーム・クロウだったが、惑星破壊機ヴァーサイトの飛来に対処すべく、堤チーフは彼女たちを含めたＸＩＧの全スカイチームに出撃を命じた。初の実戦参加に士気が上がるチーム・クロウが、劣悪な条件の下に繰り広げる戦法とは、一体どのようなものなのか？

断水・停電・電信不通と、東京では地下施設と連動した都市機能が麻痺しようとしていた。原因は、人間の地下進出によって地脈が絶たれたことに憤るミズノエリュウ。やがて地上に出現したミズノエリュウは、人間から東京を取り戻すべく、暴走し始める。果たしてガイアは、その憤りを鎮めることができるのか！？

夜な夜な徘徊する獣人、ウルフガス。本来無害である筈のウルフガスは、宇宙から飛来したカプセルの中に潜んでいた。一体誰が、どのような目的で地球へと送り込んだのか？夜陰に紛れ活動するウルフガスに困惑するＸＩＧだったが、特殊捜査チーム・リザードとの協力の下、捕獲に臨む！

山梨県の城岩温泉郷からＫＣＢへと、奇妙なビデオテープが送られて来た。ＫＣＢのテレビクルーたちは、秘湯巡り番組の取材という名目の下、現地へ向かう。また時を同じくして、我夢もこの場所から微弱な電波干渉を確認、調査へと乗り出すことに。藤宮は、“奴ら”が城岩町を実験場に選んだと言うが…？

トロヤ小惑星帯で起こった、大規模な爆発。どうやら反物質体との接触が、これを引き起こしたようだ。そして今度は、この付近から出現した反物質体が、何と地球へ向かっている！？接触まで一週間という時間が迫る中、我夢はアルケミー・スターズの援助を受け、反物質体に対抗すべく準備を開始した！

神奈川県速水市に、緑の雨が降り注ぐ。その奇妙な雨は、死んだ動物たちを次々と生き返らせて行った。更に並行して、人間がゲル状の“シミ”になる事件も発生。我夢は雨の中に微生物や特殊な放射性物質が含まれていることをつきとめたが、事件の中心には、クローン臓器手術を行う宮川病院の存在が……。

閉鎖中の宇宙観測所であるプロノーン・カラモス周辺に、宇宙から数本の槍が飛来。いち早く現地に駆け付けたアグルは、プロノーン・カラモスを守らんと奮闘する。アグルの行動に隠された真実とは、一体何か？そして“地球の意思”とは？アグル誕生の真実が、今、明らかに……！

地底で眠っていたゾンネルを覚醒させ、操ろうとする藤宮。その目的は、地球へ飛来する宇宙の超巨大天体生物・ディグローブを迎え撃つためだった。だが、ゾンネル体内の熱核エネルギーとディグローブが衝突したら、辺り一帯に甚大な被害が出る大爆発が起こってしまう！藤宮の企みを止めようとする我夢だが……。

ディグローブ粉砕をめぐり、対立が明確になったガイアとアグル。藤宮は我夢に戦いを挑むべく、エリアルベースへの侵入と破壊を敢行しようとする。エリアルベース内で対峙するガイアとアグル。敦子とジョジーが復旧を急ぐなか、エリアルベースを飛び出したガイアとアグルは、廃工場で対決する！

いつもと様子が違う敦子。オペレーション中に突然幻覚症状に陥り、北田と大河原が負傷する事故を引き起こしてしまった。謹慎処分となった敦子は、小さい頃の唯一の友達であるリリアに会うために遊園地へと向かう。しかし、リリアの正体は、敦子が幼い頃に生み出した幻想だったのだ……！

発掘された大量の化石には、謎の生物が寄生していた。そのＤＮＡサンプルから、藤宮はゲシェンクを作る。藤宮がゲシェンクを生み出した目的は、地球上で増えすぎ、氾濫した生物である人類を淘汰するためだった。ゲシェンクの攻撃により被害が広がる街で、藤宮は意外な行動に出る。

速水市白岩海岸で、海面が広範囲にわたって青白く光る現象が起こった。さらに、青い球体が落下した森林地区の酸素が消失してしまう事件も発生した。酸素消失の原因は海洋に潜む生物にあることを突き止めた我夢。謎を解明すべく、海の専門者であるチーム・マーリンが調査に出動する。

根源的破滅招来体の解決策が見えないＧ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.は、首脳会議で糾弾を受ける。千葉参謀は激務の合間を縫って甥の弘希に天体望遠鏡を贈るが、弘希は、今の空を見ても根源的破滅招来体しか現れないと失望していた……。そんな中、ワームホールから宇宙雷獣パズズが出現する。

謎の青いウルトラマンと何らかの関わりを持つ人物として、リザードの捜査線上に藤宮の存在が浮かび上がった。その一方で、我夢は藤宮との接触を指摘され、ＸＩＧのライセンスを一時剥奪されてしまう。エリアル・ベースを降りる我夢。堤は彼の身を心配し、梶尾に監視を命じるが。

世界各地に眠る怪獣のデータをジオ・ベースから盗み取った藤宮は、その怪獣たちを覚醒させようと目論んでいた。しかし、試みの途中で藤宮は力尽き倒れてしまう。藤宮が覚醒させた怪獣ギールは、彼が入院している病院に迫っていた。一方、単身藤宮を追っていた玲子の思いを我夢は知ることになる。

恒星の配列が歪みを生じるという異常事態が発生。我夢は地球滅亡という悪夢を見る。一方、逃避行を続ける藤宮と玲子の絆は深まるが、藤宮の人間に対する嫌悪感は強くなって行く。藤宮の態度に憤りを隠せない我夢。ついに彼らの対立は決定的となった。大地を揺るがし、二人のウルトラマンの戦いが、今、始まろうとしている…！

ガイアとアグルの戦い。それは、二人に大きなダメージを与えただけではなかった。巨大なワームゾーンから、何者かを呼び寄せるエネルギーを発生させたのだ。そう、これは全て根源的破滅招来体が仕組んだ策略だった！計り知れない失意に襲われた藤宮が取った行動とは……。

藤宮から“光”を受け継いだ我夢だが、これからは一人で戦わねばならない。姿を消した藤宮を思い、我夢は心を痛めていた。一方、システムダウンの直前にクリシスから放たれたプログラムが、エリアルベースに保管されていた金属生命体の破片を元にニセ・ウルトラマンガイアを生み出した。

我夢の故郷のほど近く、千葉県油田山で異常な熱波が発生していた。やがて、山中に自然コントロールマシーン・エンザンが出現する。住民の避難が進むなか、我夢の父であり、町のただ一人のケースワーカー高山唯一はＫＣＢの田端と共に、山に残る老人・徳造を救いに行こうとする。

チーム・ハーキュリーズのリーダー・吉田は、幼馴染みの庄司から相談を持ちかけられた。庄司が宅配便のアルバイトで知り合ったベテランの配送人・永田は、「自分は宇宙のどこかにある町・ウクバールから来た」とずっと語っていて、ウクバールへ帰る道を探しているというのだ。吉田は永田の元を訪ねるが……。

月から来た巨大生物ゴキグモンが、口から吐く粘液でビルに繭を作った。ＸＩＧはゴキグモンを麻酔弾で眠らせ、ビルにいた人々の救助が開始される。その中には敦子の姉・律子もいた。だが、救助の途中でゴキグモンが突如眼を覚ました！繭の中に卵を産み付けていくゴキグモン。孵化する前に律子を助け出さねば！

奇獣ガンＱが、夜の街に出現した。どうやら、戦国時代の呪術者・魔頭鬼十朗が書き記した古文書に関わりがあるようだ。事件を調査中の我夢は、超能力を使う少年・修作に出会う。コッヴが地球に現れた時から超能力が使えるようになったと言う修作。鬼十朗は、子孫である修作の力を利用して、ガンＱの再生を企んでいた。

常に危険なミッションに赴くチーム・ファルコン。いつも死に場所を探しているかのような戦い方をするリーダー・米田を、チーム・クロウの慧は案じつつも非難する。米田の言動の背景には、異なる時間軸の存在があった。時空怪獣エアロヴァイパーが出現する中、３時間後の未来にタイムスリップした我夢が見たものとは……！

Ｇ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.アメリカが開発した自然循環補助システム・エントを視察しにジョジーと我夢はカナダに赴き、森に潜む伝説の怪獣「シャザック」をめぐるＧ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.アメリカと地元の老人との衝突に遭遇した。我夢はエント開発チーフのキャサリンと出会う。シャザックを仕留めようとする彼女の真意とは？

チーム・ハーキュリーズ桑原隊員の従兄弟である新米プロレスラー・マンモス大剛は、優しすぎる性格が災いしてか伸び悩んでいた。一方、街では体格の良い若い男性が、ウルフファイヤーと呼ばれる怪物に狙われる事件が頻発していた。師匠の指南で山籠りをしていた大剛の元にも、ウルフファイヤーの魔の手が忍び寄る！

南極の氷の下で発見された、怪獣アルゴナの卵。その空輸途中で卵は生命活動を再開し、輸送機を破壊して東京に落下してしまった。卵を拾ったのは、町工場・古田鉄工所の社長たち。彼らは「フルータ星人」を名乗り、Ｇ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.を相手に身代金を要求することを思い立つが……。

自分の過ちにより、稲森博士を死に追いやった事を痛切に悔やんでいた藤宮。自分にもまだやれることがあるはずと、ある計画を実行に移す。それは、Ｇ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.の対空間レーザーシステムをハッキングし、ワームホールへ高エネルギー爆弾もろとも自爆をするというものだった。

時空の歪みに急激な変化が生じ、ＫＣＢ本社ビルが、突如としてクインメザードに占領されてしまった。全ての電話が一斉に鳴り出し、電話に出た者は次々と意思を支配されていった。異常を察知し、ＫＣＢへと向かう藤宮。彼はそこで、死んだはずの稲森博士の姿を目撃するが……。

Ｇ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.環太平洋部隊准将・柊がエリアルベースを訪問。地底で眠っている怪獣といえど地上に現れたら大きな被害が出ると、津村湖付近に眠る怪獣に対して、かつて国際条約で使用が禁止された兵器・地底貫通弾を使用して事前に撃退する作戦を実行するというのだ。これを知った藤宮は……。

１ヶ月前に発射された地底貫通弾の影響を調査する為、名連村を訪れていた我夢。そして最近、現金輸送車襲撃事件の犯人が、村の沼の近辺で行方不明となっていたことを知る。その沼には、妖怪「ツチケラ」が棲んでいると伝えられていた。その伝説の背後には、ある哀しい物語があった。

千葉参謀の計らいで、エリアルベースにＸＩＧ子供隊員６人が見学にやってきた。だが、その中の一人・タロウ少年が、見学終了後もＥＸ機に残留していたことが判明した。時を同じくして、ジオ・ベースめがけ急降下する光の輪があった。現れたのは、大宙魔パスギークだ。堤チーフはタロウを救出する為に、彼の元へと赴く。

Σズイグルが現れたが、ガイアの攻撃の前にあっけなく消滅した。我夢は疲弊しきった藤宮を発見する。Σズイグルが再び現れ、変身しようとする我夢だが、先般の戦いの時にΣズイグルは変身を封じる装置を我夢に取り付けていたのだ。敵の体内に捕獲されてしまった我夢を見て、藤宮は今一度アグルへに変身しようとする！

我夢の前に現れたもうひとりの自分、黒い我夢。我夢の心の裏側が実体化したものだと語る彼は、サタンビゾーへと変身する。なんとか打ち破った我夢だが、自分の認めたくない暗黒面につけこまれた我夢のダメージは大きかった。我夢は事件の真相を追うべく、ドイツへと飛ぶ。

人類の乱獲により、地上最後の一頭になったアルテスタイガー・イザク。しかし、絶滅から救うための保護施設研究所が根源的破滅招来体によって破壊され、イザクが連れ去られてしまった。やがてイザクは怪獣となりコンビナートに現れた。ＸＩＧはイザクに攻撃を仕掛けるが、それを遮ったのはアグルだった。

根源的破滅招来体の母星が判明し、人工ワームホールを使用した攻撃が決定する。宇宙怪獣そのものは根源的破滅招来体とは別のものだと気付いた我夢はそのプロジェクトを阻止するべきだと主張するが、すでに計画は動き出していた……！今まさに攻撃開始という時に、ワームホールから、二大宇宙怪獣が地球に送り込まれた！

Ｇ.Ｕ.Ａ.Ｒ.Ｄ.の新兵器開発がされていた国際フォーラムを破壊し、アグルＶ２も退けた魔人・ブリッツブロッツ。次の標的をジオ・サテライト３に定めたブリッツブロッツをＸＩＧは迎え撃つが、苦戦を強いられる。そんな中、地底からティグリスが現れ、猛然とブリッツブロッツに立ち向かっていった！

地中から、突如として樹木が突き出し、一帯の街を破壊しながら拡大していった。我夢はキャサリンと共に、チーム・ハーキュリーズの援護を受けて、樹木の中心にある巨大な自然コントロールマシン塔の破壊に赴く。２人の前に現れた謎の少女は、もっと早く人類に滅びてもらうために根源的破滅招来体に未来から導かれたと語る。

エリアル・ベース上空に巨大生物が出現した。その生物とは、死神が地球を破滅させるために出現させた超巨大単極子生物モキアンだった。強大な磁気を持つモキアンがこれ以上接近すれば、地球は滅亡してしまう。ＸＩＧは全力を挙げて攻撃を開始するが、壊滅的な打撃を追ってしまう。石室コマンダーは、ある決断を下す……。

エリアル・ベースの壊滅が全世界の人々に動揺をもたらすなか、姿を現した死神は、人類が助かる唯一の道として、ウルトラマンを生けにえとして差し出すことを要求する。破壊活動を開始する死神に、藤宮は単身アグルに変身し戦いを挑むが、苦戦を強いられる。苦しむアグルの姿を見た我夢も、変身を決意する！

地球の空を、無数の破滅魔虫ドビシが覆いつくし、世界は闇に閉ざされた。これに立ち向かうべく、我夢と藤宮は決意のもと、ガイアとアグルに変身する。ドビシは結集して、カイザードビシへと姿を変える。奮戦が続くなか、突如天空より眩い光が差し、巨大な天使が舞い降りた。その正体とは……？

天使の策略に陥ったガイアとアグルは、そのパワーを奪われてしまった。我夢は、行方不明になった藤宮の行方をＫＣＢの田端たちと共に探す。その最中、ティグリスが我夢たちの前に姿を現した。そして、時を同じくして、世界各地で地球怪獣が次々と出現した。それは、根源的破滅招来体に立ち向かう地球の叫びだった！

地球怪獣たちが、ドビシの群れを排除しようとしていることを知ったキャサリンは、そのエネルギーを一箇所に集め、我夢と藤宮に再び光のパワーをもたらす作戦を考案する。ＸＩＧとアルケミー・スターズの協力により、エネルギーは我夢と藤宮のいる東京へと突き進んでいく！根源的破滅招来体との戦いが、今始まる……！