Certo che Alvin sta pianificando un attacco a Berk, Stoick istituisce restrizioni di volo per l'accademia dei draghi. Hiccup, certo che Alvin userà la sua nuova conoscenza di addestramento del drago per rafforzare il suo attacco, forma un "Dragon Flight Club" segreto per addestrare i bambini a difendere Berk contro l'esercito di draghi di Alvin.

Quando Muscolone ingerisce accidentalmente rocce magnetiche, diventa lei stessa magnetica - causando distruzione attraverso la città, ma alla fine aiuta i bambini a vincere una battaglia contro gli emarginati.

I bambini vanno in una missione di addestramento di draghi a Dragon Island, dove incontrano Dagur, il capo del Berserker, che è diventato ossessionato dalla caccia alla furia notturna.

Hiccup scopre che la carenza d'acqua della città è stata causata dal piano dei reietti di nascondere le uova di Morte Urlante sotto Berk, che presto si schiuderanno e scaveranno sotto l'isola, minacciando gli abitanti del villaggio.

Zannacurva sta perdendo la sua capacità di prendere fuoco, e tocca a Moccicoso, Hiccup e gli altri trovare la tana della Regina dei Mangia-Fiamme , che può contenere l'unica cura possibile, prima che sia troppo tardi.

Il singhiozzo deve aiutare Astrid ad affrontare la sua paura del terrificante Incubo Volante, un drago spettrale che sembra "congelato" dallo zio con timore, facendo vergognare il nome della sua famiglia. Con l'aiuto di Gambedipesce , scoprono che c'è di più nell'Incubo Volante di quanto non sembri

Una gara tra addestratori di draghi Terribile Terrore porta a un’accesa rivalità tra Gambedipesce e Moccicoso, il che consente ad Alvin di rapire Muscolone. I ragazzi devono ricorrere a Terrori freschi di addestramento per salvare l’amico.

I draghi selvaggi mettono Berk in difficoltà, e Hiccup e Sdentato scoprono che alcune isole dell’arcipelago stanno sparendo. I due indagano… e s’imbattono nel Morte Urlante.

Testaditufo cade in una vecchia trappola per draghi nella foresta, così Vomito e Rutto restano la sua unica ancora di salvezza. Ma le cose si mettono ancora peggio quando deve affrontare non solo un enorme Typhoomerang, ma anche un incendio che mette a repentaglio la sua vita e quella dei draghi.

I cavalieri dei draghi scoprono uno Skrill nel ghiaccio. È il drago dei fulmini riverito dai Berserker, così si affrettano a portarlo a Berk.

Hiccup e Sdentato tornano sul luogo dello scontro con i Grandi Guerrieri per ritrovare Testa Bruta e Testa di Tufo. Il ragazzo li ritrova sull'Isola degli Esiliati, insieme allo Skrill, imprigionato da Alvin il Traditore. Ora Hiccup e i gemelli dovranno fare di tutto per liberare il drago dalla nuova minaccia.

Durante la ricerca del Morte Urlante, Hiccup, Gambedipesce e i gemelli trovano uno Scalderone spiaggiato sull'Isola dei Cambia-ala. Il drago rischia di morire assiderato, e i ragazzi devono fare in modo di salvarlo prima che sia troppo tardi.

Al ritorno da una missione, Hiccup e Sdentato trovano Berk misteriosamente vuoto. Il villaggio è stato aggredito dai Pungirapido, draghi di terra velenosi che hanno attraversato il mare ghiacciato.

Il rapporto fra Astrid e Moccicoso si sta facendo più duro, e così Hiccup cerca di aiutarli a riconciliarsi e a lavorare meglio insieme.

Berk è colpita da una terribile febbre. Pochi non sono ancora stati colpiti da essa, come Hiccup, Astrid, Gambedipesce e Gothi. Quest'ultima rivela che per preparare la cura serve un'anguilla presente sulla loro isola. Hiccup si dirige là con Sdentato, ma presto la situazione peggiora. Ora il ragazzo può finalmente capire perché i draghi non possano tollerare le anguille.

Johann fa nuovamente scalo a Berk, portando una grande quantità di metallo con sé. Tutti fanno felici acquisti, ma durante la notte il metallo scompare. I Cavalieri dei Draghi si rendono subito conto di avere a che fare con una vecchia conoscenza.

Durante un giro di perlustrazione, Hiccup e Stoik s'imbattono in tre cuccioli di Tamburo Furente, la stessa razza di Thornado, il drago cavalcato da Stoik. I cuccioli riescono a seguirli fino a Berk, dove cominciano a causare danni. Per questo, Hiccup e i suoi amici si ritrovano così ad accudire le tre piccole pesti, ma la cosa si rivelerà più difficile del previsto.

Moccicoso compie l'ennesima bravata durante un allenamento, che si rivela quasi fatale per Astrid. Hiccup così si vede costretto ad espellerlo dall' Accademia. Il ragazzo scappa, e con Zannacurva si reca su un'isoletta disabitata. Ma presto scopre la presenza di due vecchi nemici di Berk. E un terzo sta tramando per scagliare un temibile attacco all'Isola.

Alvin rivela di avere addestrato Morte Urlante ad attaccare Berk. Solo Moccicoso e Zannacurva possono salvare Berk prima che sia troppo tardi. Intanto Hiccup si prepara per la battaglia finale contro Dagur per salvare Sdentato e porre fine all'invasione di Berk una volta per tutte.