Als Alvin einen Angriff auf die Insel plant, verbietet Haudrauf seinem Sohn und den Drachenfreunden, zu fliegen. Doch Hicks gründet einen geheimem Drachen-Flug-Club, um sich mit gezieltem Training auf die Verteidigung des Dorfes vorzubereiten.

Nach der gescheiterten Verfolgungsjagd fristen Fischbein und sein Gronckel Fleischklops ihr Dasein als Wächter der Insel.

Astrid hat sich für ihre Freunde eine besondere Mutprobe ausgedacht: Ohne Drachenhilfe sollen die Freunde eine Nacht auf der Dracheninsel verbringen und sie durchqueren.

In dem Glauben Berk durch wilde Drachen zu unterwerfen, verstecken Alwins Anhänger Dracheneier in einer Höhle unter dem Dorf. Doch als die Brunnen versiegen, kommen die Freunde hinter die List.

Hakenzahn kann nicht mehr: Nachdem ihn Rotzbakke immer wieder zu Höchstleistungen treibt, ist er erschöpft. Um ihm wieder Feuer einzuhauchen, benötigt er Feuerwürmer zum Fressen. Doch alle Würmer der Insel Berk reichen nicht aus!

Alle zehn Jahre erstrahlt Orendels Feuer am Himmel. Doch mit dem schönen Naturschauspiel kommt auch ein schrecklicher Drache, der leuchtende Fluch, nach Berk.

Die Freunde der Drachen-Akademie veranstalten einen Wettbewerb, wer seinem schrecklichen Schrecken das beste Kunststückchen beibringen kann. Als Alwin bemerkt, dass Fischbein seinen Gronckel Fleischkops vernachlässigt, entführt er den Drachen.

Als die Freunde mehr über die Drachen und ihre Geburtsinseln herausfinden wollen, machen sie eine grausame Entdeckung: Der brüllende Tod zielt auf die anderen Inseln und zerstört damit den Lebensraum der Drachen.

Grobian hat die Freunde von der Dracheninsel damit beauftragt, alte Drachenfallen zu suchen. Doch besonders Taffnuss und Raffnuss haben den Mechanismus noch nicht verstanden und werden selbst Opfer einer Drachenfalle.

Die Drachenreiter entdecken einen eigefrorenen Drachen, der durch die Kraft von Blitzen angetrieben wird. Die Reiter sind darum bemüht, den frostigen Drachen aus Berk wegzuschaffen.

Hicks, Raffnuss und Taffnuss dringen auf die abgelegene Insel vor. Dort geraten sie in einen Streit mit zwei alten Bekannten, die sich zusammengetan haben und ihre angsteinflößenden Kräfte vereinen. Außerdem ist da noch der tödliche Eisdrache.

Rotzbakke ist überzeugt davon, dass er sterben muss und überlässt Hakenzahn dem jungen Gustav. Als sich Rotzbakke jedoch wie durch ein Wunder erholt, holt er den Drachen zurück. Daraufhin beschließt Gustav, seinen eigenen Drachen zu halten und um jeden Preis auf die Drachenakademie zu gehen.

Hicks, Ohnezahn und die Drachenreiter entdecken an der Küste einen verletzten Drachen. Als der Drache Ruffnuss ins Herz schließt, wollen die Kinder versuchen, seine Verletzungen zu heilen und ihn sicher in den Ozean zurückzubringen, bevor er den dort lebenden Wechselflüglern zum Opfer fällt.

Hicks und Ohnezahn kehren von einem Auftrag zurück als sie Berk seltsam leer vorfinden. Sie entdecken, dass das Dorf von flugunfähigen, aber bösartigen Drachen überfallen wurde, die über den zugefrorenen Ozean nach Berk gelangt sind und alle verjagt haben. Hicks muss es irgendwie gelingen, die Eindringlinge aus der Stadt zu vertreiben.

Hicks muss Unstimmigkeiten zwischen Astrid und Rotzbakke ausbügeln als Sturmpfeil und Hakenzahn beginnen, grausamer zu kämpfen als je zuvor. Widerwillig müssen Astrid und Rotzbakke miteinander arbeiten um den Grund für die Fehde herauszufinden, damit ihre Drachen in der Akademie bleiben können.

In ganz Berk werden auf mysteriöse Weise Metallgegenstände gestohlen. Hicks und Ohnezahn entdecken schon bald, dass die Übeltäter Drachen sind und mit bösen Absichten trainiert wurden, nämlich im Zusammenhang mit einer Verschwörung, die Berk ohne jegliche Verteidigung zurücklassen soll.

Hicks und Haudrauf, Ohnezahn und Thornado entdecken ein zurückgelassenes Dreigespann von jungen Donnertrommlern. Die Drachen folgen ihnen zurück nach Berk und schon bald nimmt Thornado die widerspenstigen Jungdrachen unter seine Fittiche.

Hicks hat die Nase voll von Rotzbakkes respektlosem Verhalten und suspendiert ihn von der Akademie. Als Rotzbakke Berk verlässt, begegnet er dem schreienden Tod und Alvin. Dieser rettet Rotzbakkes, doch aus welchen Gründen?

Zögerlich nimmt Hicks Alvins Hilfe bei einer Mission an, die Haudrauf aus den Fängen Dagurs befreien soll. Die Drachenreiter, die Berserker und der schreiende Tod finden sich zusammen auf der verlassenen Insel ein.