Legenden om Kung Arthur och hans riddare runt det runda bordet har förts vidare från generation till generation i nästan tusen år. "Avalons dimmor" berättar den välkända sagan med en viktig och annorlunda vinkling: kvinnorna bakom tronen står i förgrunden. Vi får följa kvinnorna från barndomen tills dess att deras öden slutligen avgörs i kampen mellan kristendomen och den hedniska kulturen. Vivianne (Anjelica Huston), Sjöns härskarinna, försöker hålla de hedniska myterna om Avalon levande genom Morgaine (Julianna Marguiles) som blir hennes adept och elev.