Offred je spolu s dalšími svéhlavými nevolnicemi odchycena jako zvěř a nahnána s náhubkem na šibenici, když se v posledním dějství první řady seriálu postavila proti ukamenování Služebnice Janine. „Vysvobození“ ze světa diktatury Gileádu bude ale mnohem pomalejší a palčivější. Tetička Lydie si totiž z Boží milosti pro plodné Služebnice ještě připravila mučivé tresty. Události naberou nečekaný obrat, jakmile Offred obdrží omračující zprávu a posléze mysteriózní klíč od neznámého spojence…

Služebnice doslova spálila svůj cejch minulosti Offred. Nyní se jako June Osbornová v pátém týdnu těhotenství ocitá na svobodě díky biologickému otci a milenci z domu Velitele, Nickovi Blainovi, který tajně spojil síly s hnutím odporu Mayday. June ale brzy na vlastní kůži pocítí, že svoboda je relativní pojem. Vrací se také stará známá Emily. Ztělesnění beránka Božího pečuje o otrokyně Neženy, s nimiž Emily do úmoru pracuje v Koloniích, kde společně zpracovávají toxický odpad, následkem čehož je pomalá a jistá smrt. Emily zde ale čeká shledání s někým, koho považovala za dávno mrtvého.

June je odkázána pouze na přítele Nicka, který pracuje jako špionské Oko pro vládu, a na hnutí odporu Mayday, obestřené tajnůstkářskými plány. Vynucené vězení továrny s pohnutou minulostí ale June opustí dříve, než by si byla bývala přála. Podaří se June najít dceru Hannah a odjet s ní z Gileádu? Jako těhotná Služebnice má v patách Strážce ze všech koutů republiky… Mezitím se v Kanadě její manžel Luke Bankole snaží vyrovnat s novým životem, který začíná s bývalou Služebnicí a nevěstkou Moirou, jíž June zachránila krk.

Plán tajné emigrace do Kanady ztroskotal. June, zlomená i zocelená, nemá příliš na výběr. Buď zůstane upoutána coby nechtěná rodička na lůžku pod dozorem Gileádu, nebo opět navleče šarlatový háv a jako Služebnice Offred se pokorně vrátí do domácnosti sadistického Freda Waterforda. Jelikož nemá co ztratit, poprosí za odpuštění u Velitelových nohou a projde rituálem požehnání. Nevraživost mezi Serenou Waterfordovou, nyní Matkou, opatrovnickou Tetičkou Lydií a těhotnou Offred se vyhrocuje. A odbojářské hnutí Mayday, zdá se, již navždy utichlo…

Offred se psychicky hroutí poté, co zavinila zkázu dobrosrdečné rodiny, a odevzdaně se podvoluje svému údělu „dvounohé dělohy“ za přísného režimu domácnosti Velitele Waterforda. Zbaví se nadějného daru od revoltní sítě Mayday a v pokročilém stadiu těhotenství začíná krvácet. Aby toho nebylo málo, milenec a biologický otec Nick, špionské Oko, bude odměněn za své věrné služby Gileádu způsobem, který zasadí Offred poslední ránu beznaděje. A Janine s Emily jako Neženy pomalu, ale jistě umírají v Koloniích, kde sbírají jedovatý odpad…

Služebnice Offred, která se zhroutila po těhotenském krvácení, je za každou cenu rozhodnuta nepočít dítě do teokratického světa republiky Gileádu. Služebnice se během zotavování ocitá v situaci kvadratury kruhu. Na jedné straně je tu biologický otec Nick a jeho přidělená manželka Eden, na straně druhé z Offred nespouští oči pohlaváři Waterfordovi. Intrikaření se obrací nejen proti ní samotné, ale také proti osudu její dcery Hannah. Špinavou hru přeruší nečekané rozuzlení, které brutálně zasáhne nejvyšší sféry Gileádu.

31 Služebnic a 26 Velitelů: počet lidí, které zabila sebevražedným útokem Ofglen během konference v ústředí Ráchel a Léa. Po úmrtí vrchního Velitele Andrew Pryce se ujímá moci nad republikou Gileádu nové vedení, které si nebere žádné servítky a ve jménu Božím hodlá vymýtit veškerý hřích. Nevinní občané jsou popravováni v paranoidní atmosféře prosycené strachem a mstou, přeživší Fred Waterford se naopak zotavuje z vážných poranění. A zatímco Offred čeká překvapivé shledání, Moira v kanadském uprchlickém centru objeví zdrcující informace…

Offred díky práci redaktorky pomáhá Sereně Waterfordové s vládní agendou a „ohýbáním zákonů“. Janine a Emily jsou zpět jako šarlatové Služebnice.

Velitel s Manželkou a Nickem odlétá na misi do Kanady. Waterford chce zneužít odbojářský čin Služebnice Ofglen ve smyslu teroristického činu.

Oslavy novorozence jsou v plném proudu a Serene zahajuje poslední obřad, jímž má stvrdit postavení Matky. Naneštěstí proces početí nepůjde tak snadno.

Po shledání s Agnes, dcerou June, které po znásilnění umožnil Velitel, byl Nick postřelen a zajat, zatímco Služebnice je odkázána sama na sebe.

Novorozená Holly je Služebnici odňata. Dítě pod jménem Nichole dlí v požehnané a výhradní péči Matky Serene Waterfordové a Velitele Freda Waterforda.

Offred musí podstoupit poslední nebezpečenství, jež možná povede k zatracení, možná ale ke spáse…