医者になると心に誓った1人の女性が、秘蔵の知識を求めドラキュラを訪ねる。その20年後、主教の行動がドラキュラの怒りに触れ、街に血の雨が降る。
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旅の途中、惨事に喘ぐグレシットの街に立ち寄ったトレバー・ベルモンド。偶然出会った語り部から古い話を聞き、意外な取引を申し出る。
グレシットの地下墓地に侵入したベルモンドは、ある人物の恐ろしい企みを知る。夜になり、怪物たちが現れ、再び街を襲い始める。
グレシットの街と民衆を救うため戦うベルモンド。だが、宿敵との直接対決に挑む彼を待ち受けていたのは、驚くべき真実だった。
ドラキュラの忠実な家臣である怪物と戦い続けることにうんざりするベルモンドとサイファ。同じ頃、アルカードのもとに、ある訪問者がやって来る。
カーミラの忍耐を試すような真似をするなとヘクターにくぎを刺すレノーア。ベルモンドとサイファは、疑い深く強気な態度の護衛ザンフィアと出会う。
アイザックがバーニーを怒らせる。カーミラから緊急命令を受ける吸血鬼のモラーナとストリーガ。トゥルゴヴィシュテを見て回るベルモンドとサイファ。
ダネシュティに向かったアルカードは、間一髪のタイミングで華々しく姿を現す。自身の紆余(うよ)曲折に満ちた人生を思い返す学者のサン・ジェルマン。
村人たちを自分の城でかくまうために、グレタとともに村を出発するアルカード。ザンフィアのやり方を批判するサイファ。アイザックが動き始める。
アイザックと彼が率いる夜の怪物の軍隊が、カーミラの城を襲う。流血覚悟の再会の前に、準備を終わらせようと急ぐヘクター。
計画が順調だと知り、誰の手柄かで言い争いになるバーニーとラッコ。ついにザンフィアが、ベルモンドとサイファを地下宮殿に案内することに同意する。
バーニーとラッコが率いる邪悪な軍隊と戦うベルモンド、サイファ、ザンフィアの3人。攻撃を受けたアルカードの城で、サン・ジェルマンが企みを明かす。
ついに旧友アルカードと再会したベルモンドとサイファは、ともに戦いに挑む。激化する戦いの最中、バーニーが本当の姿を現す。
オリの中で暮らしたくないレノーアは、別の運命を選ぶ。アルカードは自分の城を開放する。ベルモンドと永遠に会えないかもしれないと悲しむサイファ。
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