Durante as buscas por pedras preciosas para completar o olho do dragão 2, Soluço descobre que um velho amigo não é quem parece ser.

Enganados pelo inimigo, Stoico e Soluço saem à procura de plantas medicinais e deixam Berk desprotegida.

Durante uma viagem à Ilha das Moças com Asas, Melequento desafia a liderança de Soluço. Em outra ilha, um romance inesperado acontece.

Abalado por descobrir que seus ancestrais dizimaram os Dramilhões, Perna-de-peixe está determinado a descobrir se ainda restam sobreviventes da espécie.

Soluço está preocupado com os gêmeos Thorston, pois três desafios perigosíssimos aguardam os irmãos no ritual do aniversário de 19 anos da dupla.

Astrid começa a questionar seu relacionamento com Soluço, e os pilotos descobrem uma lente em um dragão Armadura Asa.

Durante uma visita à Ilha das Moças com Asas, um bebê Chicote-Cortante se apega a Cabeçaquente, que agora cogita se tornar uma Moça com Asas.

Após ser atacado pelos voadores, Viggo pede ajuda a Soluço para se vingar dos agressores. O plano é roubar o olho e as lentes de dragão do inimigo.

Com Stoico ferido em uma emboscada dos inimigos, Soluço enfrenta a difícil escolha entre os deveres de filho e suas obrigações como líder dos pilotos.

Voadores seguem Heather até Vanaheim. Agora, os pilotos terão que impedi-los de informar a localização da ilha sagrada ao líder inimigo.

Com a última lente no lugar, o Olho do Dragão 2 indica a possível identidade do Rei dos Dragões. Agora, Perna-de-peixe sabe aonde deve ir para encontrá-lo.

Os pilotos disparam para a terra do verdadeiro Rei dos Dragões. Ainda assim, os adversários chegam antes e ficam frente a frente com a lendária criatura.